Конкурс «био/мол/текст»-2013

Эта статья представлена на конкурс научно-популярных работ «био/мол/текст»-2013 в номинации «Лучший обзор».

---

Спонсор конкурса — дальновидная компания Thermo Fisher Scientific. Спонсор приза зрительских симпатий — фирма Helicon.

Всё связано со всем.
Коммонер Б.

1. Не пищей единой

Под названием дождевые черви или земляные черви в русском языке объединены семейства крупных почвенных беспозвоночных животных, относящихся к классу Малощетинковые (Oligochetae), типу Кольчецов (Annelidae), подтипу поясковых (Clitellata), семейству Люмбрицид (Lumbricidae). В строгом смысле слова эта группа не представляет собой таксономическую единицу, а выделена на основании особенностей экологии и некоторых морфофизиологических свойств включенных в нее семейств.

Почвенный покров представляет собой самостоятельную земную оболочку — педосферу (от греч. πεδον — грунт и σφαιρα — шар). Почва является продуктом совместного воздействия климата, растительности, животных и микроорганизмов на поверхностные слои горных пород. По В.И. Вернадскому, почва — это биокосное тело, состоящее одновременно из живых и косных тел (минералов, воды, воздуха, органических остатков).

Растения растут и развиваются в тесном контакте с почвой и ее обитателями на протяжении сотен миллионов лет. За это время природа создала массу уникальных существ. И одни из них — дождевые черви, значение которых невозможно переоценить [1]. Они составляют основной компонент почвенной системы, и эти кажущиеся нам столь незначительными создания — настоящие оптимисты, которые молча «пашут» землю в течение миллионов лет и участвуют в круговороте органических питательных веществ, способствуя образованию плодородного слоя почвы и эффективному росту растений. Роль дождевых червей в трансформации органических веществ была установлена Ч. Дарвиным, который называл их нерекрутированными солдатами человечества, а Аристотель — кишечником Земли.

Общепринятыми объяснениями положительного влияния дождевых червей на растения считают а) повышение минерализации органического вещества почвы и улучшение доступности питательных веществ растениям; б) изменение физико-химических свойств почвы, способствующее поступлению воды и кислорода; в) обогащение почвы питательными веществами. В свою очередь, дождевые черви получают «пакет» питательных веществ при разложении растительных остатков или выделении корневых экссудатов. Иными словами, в основе растительно-червячных взаимоотношений лежат пищевые интересы. «Ничего нового и интересного», — решит въедливый читатель.

Однако все не так просто! Такой «пищевой» подход не позволяет интерпретировать те случаи, когда продукты жизнедеятельности дождевых червей (экскременты) — копролиты — оказывают (как ни странно!) негативное воздействие на растения [2] или, как и сами черви, повышают их устойчивость к вредителям, паразитам и патогенам. Также «пищевая» гипотеза не в состоянии объяснить сильный ростостимулирующий эффект дождевых червей, присутствующих в бедной почве, тогда как в богатой почве он не столь выражен [3].

Поэтому не о хорошо изученных и подтвержденных многовековой практикой человечества трофических связях растений и дождевых червей пойдет речь. Давно замечено, но слабо изучено, что этих представителей флоры и фауны связывают не только «банальные» пищевые, а куда более загадочные и удивительные отношения [4], язык которых еще до конца не расшифрован.

Не одного любопытства, а практического применения ради сегодня ученые выделяют еще три механизма, с помощью которых дождевые черви влияют на рост растений:

• биоконтроль патогенов, паразитов и вредителей;
• стимуляцию микроорганизмов-симбионтов;
• продукцию сигнальных молекул (регуляторов роста растений) почвенными микроорганизмами.

Продвинутый читатель заметит, что во всех трех механизмах фигурируют микроорганизмы. Какова же их роль в растительно-червячных отношениях? Они — посредники или исполнители «воли» дождевых червей? Попробуем в этом поэтапно разобраться, прибегнув к экологическим законам.

2. Биологические контролеры

Возможность применения биологических объектов для защиты растений от фитопатогенов исследуется давно. Специалисты, занимающиеся данной проблемой, часто называют биологическую защиту растений с помощью других организмов биологическим контролем фитопатогенов [5]. В этом списке состоят и дождевые черви — санитары почвы. В литературе отмечены факты значительного сокращения численности патогенных организмов в процессе вермикомпостирования (от лат. vermes — черви; и англ. compost — компост) — переработки органических отходов дождевыми червями. Потенциал вермикультуры в качестве способа уменьшения популяций патогенных микроорганизмов был доказан в лабораторных условиях еще в 1978 году [6]. А в марте 1997 года US EPA (Агентство по защите окружающей среды США) в сотрудничестве с American Earthworm Company провели совместный эксперимент на очистных сооружениях в городе Окои штата Флорида [7]. Эксперимент показал, что черви могут уменьшать популяции патогенных микроорганизмов всего лишь за 144 часа, причем достижение нормативных значений по концентрации фекальных колиформ происходило через 24 часа (98,7%), по сальмонеллам — через 72 часа (99,9%), по энтеровирусам — через 72 часа (98,82%), по яйцам гельминтов — через 144 часа (98,87%). В ходе вермикомпостирования большинство патогенов человека погибало за счет действия пищеварительных ферментов червей и полезной почвенной микрофлоры.

3. Беспозвоночные селекционеры

Пищеварительный тракт дождевых червей нестерилен. Он содержит в себе различные виды симбиотических бактерий, микроскопических грибов, актиномицетов, простейших, без которых эти беспозвоночные животные абсолютно не могут существовать. Это структурно организованное сообщество осуществляет переработку органических субстратов, обеспечивая себя и своего «хозяина» необходимыми элементами питания, витаминами, ферментами, удовлетворяет энергетические потребности, выделяет определенные антибиотические вещества и пр. Черви-гнотобиоты («безмикробные» дождевые черви) — это потенциальные смертники!

Микробное аборигенное сообщество кишечника дождевых червей представлено четырьмя физиологическими группами:

• активаторами роста растений;
• биоцидами;
• свободноживущими азотфиксаторами;
• солюбилизаторами (растворителями) фосфатов.

Несомненно, все указанные группы важны не только для червей, но и для растений. Договорившись ранее не касаться взаимных пищевых интересов растений и дождевых червей, в дальнейшем будем уделять внимание микроорганизмам с биоцидным и фиторегуляторным действием.

Находясь в постоянном контакте с обитателями почвы, дождевые черви нуждаются в эффективной иммунной защите, которая бы отличала полезных членов сообщества от опасных. И таковая имеется! Но это тема для другого разговора. А вот о механизмах избирательного подавления патогенных микроорганизмов стоит вкратце упомянуть.

Резидентная микрофлора пищеварительной системы дождевых червей приспособлена к жизни внутри нее, вплоть до того, что между слизистым составляющим кишечника и его бактериальным содержимым существует тесный физический контакт в виде выростов бактериальной клеточной стенки [16]. В кишечнике червей формируются условия, благоприятные как для аэробных, так и анаэробных микроорганизмов [17]. Тем не менее, микробиота, попадающая с органическим веществом в пищеварительный тракт дождевых червей, подвергается своеобразному селективному отбору [18]. Так, некоторые бактерии активируются в процессе продвижения через кишечник, тогда как другие остаются без изменений или перевариваются ферментами — амилазой, целлюлазой, протеазой, липазой, хитиназой, уреазой и др. [19]. Благодаря такой избирательности, например, происходит 98%-снижение популяции общих колиформных бактерий, в том числе и E. coli, хотя уменьшения углерода всей бактериальной биомассы кишечника не наблюдается. Это указывает на специфическое подавляющее действие дождевых червей на бактерии данной группы [20]. Селекция поглощенных микроорганизмов в пищеварительной системе дождевых червей может быть обусловлена их конкуренцией с аборигенной микрофлорой кишечника (антибиозис) и/или избирательным подавлением отдельных групп микроорганизмов пищеварительными ферментами [21].

Таким образом, поработав «селекционерами», дождевые черви выдают «на-гора» высококачественный и безопасный [22] «продукт», который называть экскрементами язык не поворачивается. Поэтому и прижились «копролиты», «вермикомпост», «биогумус».

Расшифровка микробных сообществ стала возможной в последнее десятилетие прошлого столетия благодаря применению молекулярных методов исследования: газовой хроматографии / масс-спектрометрии (ГХ-МС), анализа конформационного полиморфизма однонитевой ДНК (SSCP), ПЦР, метаболомики и др., позволяющих определять жирные кислоты, белки, ДНК, РНК, 16s-РНК, 23s-РНК, ферменты и пр.

4. Аллелопаты — невидимки

Нормальный рост и здоровье растений определяется, в частности, сложными конкурентными взаимодействиями между разнообразными микроорганизмами, заселяющими семена (спермосфера), корни (ризосфера, ризоплана) и наземные вегетирующие органы (филлосфера, филлоплана) растений. Почва, пронизанная корневой системой растений, представляет собой сложную экологическую нишу, заселенную полезными, вредными и нейтральными для растений микроорганизмами. В то же время микробный видовой состав кишечника и копролитов дождевых червей, экскретируемых в почву, лишен патогенных организмов и представлен полезными почвенными бактериями, актиномицетами, микроскопическими грибами [24]. Особый интерес вызывают ростостимулирующие бактерии (PGPB) червячных копролитов, среди которых наиболее изучена группа свободноживущих и ассоциативных ростостимулирующих ризобактерий (PGPR). Увеличение количества PGPR отмечается в то время, когда антибиозис и конкуренция за источники питания со стороны полезной микрофлоры в процессе разложения органических веществ дождевыми червями сопровождаются уменьшением численности патогенов. Специалисты такую последовательную и необратимую смену одного микробного сообщества другим называют сукцессией (от лат. succesio — преемственность, наследование).

Ростостимулирующий эффект PGPR обеспечивается посредством четырех групп механизмов (рис. 1) [25]:

• улучшения питания растений;
• контроля фитопатогенов;
• продукции регуляторов роста;
• индукции системной резистентности (ISR) растений.

Мы вкратце рассмотрим те из них, которые, очевидно, и лежат в основе тайного языка растительно-червячных отношений. Очевидно — потому что многие моменты этих взаимоотношений неизвестны и даже пока не изучались. Но ведь все тайное когда-нибудь становится явным!

Контроль фитопатогенов PGPR, входящие в состав копролитов дождевых червей, очевидно, осуществляют путем синтеза аллелопатических соединений (от др.-греч. αλληλων (allelon) — взаимно и παθος (pathos) — страдание):

• хелатирующих железо сидерофоров;
• антибиотиков;
• литических ферментов;
• ферментов детоксикации.

Железо — незаменимый фактор роста всех живых организмов. В условиях дефицита биодоступного железа PGPR продуцируют низкомолекулярные соединения — сидерофоры — для конкурентного поглощения ионов железа. Хотя сидерофоры различных бактерий отличаются по их способности связывать железо, все они лишают патогенных грибов этого элемента, сидерофоры которых обладают меньшим сродством к железу [26].

Обезвреживание (детоксикация) PGPR факторов патогенности — еще один механизм биоконтроля патогенов. В частности, некоторые бактерии могут нейтрализовать токсин альбицидин, гидролизовать фузариновую кислоту [29]. Другие представители данной группы бактерий способны угнетать межклеточные коммуникации патогенных микроорганизмов (Quorum-sensing — QS), разрушая аутоиндуцированные сигналы и, таким образом, блокируя экспрессию генов вирулентности [30].

5. Защита как способ борьбы

До сих пор мы говорили о борьбе как способе защиты, а вот теперь поговорим о защите как способе борьбы. И это самая загадочная тема нашей беседы. У многих на слуху слова «вакцина», «прививка», «иммунитет». Зачастую феноменам, описываемым этими словами, мы обязаны жизнью. «Неужели все это может иметь хоть какое-то отношение к растениям и дождевым червям?!» — удивится непосвященной читатель. Как ни странно, может!

Путь познания природы болезнеустойчивости растений тернист и противоречив. Если бы мы совершили небольшой экскурс в историю этой проблемы [32], то по окончании экскурсии смогли бы сделать следующий вывод: одним из важнейших механизмов, обеспечивающих защиту растительного организма от различного рода деструктивных (стрессовых) воздействий (биотических и абиотических), является комплекс неспецифических защитных реакций.

5.1. Таинственные растительные сигналы, элиситоры и «иммунитет» растений

Растениям присущи свойства общения с окружающей средой на уровне тонких информационных структур, образующих сигнальные цепи и сети внутри клеток [33]. Эти системы способны контролировать жизнедеятельность растений, начиная с генетических структур и кончая проявлениями различных физиологических процессов. Образно говоря, растения хорошо «понимают» информацию, поступающую извне, и адекватно на нее реагируют. Сигналами, запускающими работу данных тонких структур, являются элиситоры.

Элиситоры (от англ. elicit — выявлять, вызывать) — биотические (эндогенные и экзогенные) или абиотические факторы, индуцирующие в растениях комплекс неспецифических защитных реакций (неспецифический адаптационный синдром).

В настоящее время также известно огромное количество органических соединений различного происхождения, составляющих группу биогенных элиситоров и способных проявлять свою активность в концентрациях от 10⁻⁸ до 10⁻¹⁵ М. К ним относятся многие сложные вещества-лиганды (аминокислоты, полиамины, полисахариды, непредельные жирные кислоты и пр.), а также фитогормоны этилен, абсцизовая, жасмоновая и салициловая кислоты, полипептид системин и некоторые другие соединения, присущие самим растениям, фитостимулирующим бактериям (PGPB) или животным организмам, развивающимся в родственной почвенной среде. Комплексы таких веществ могут проявлять себя, взаимодополняя и взаимозаменяя друг друга в отношении информационных систем растений [33]. Ярким примером биопродуцентов подобного комплекса веществ-элиситоров являются различные виды дождевых червей [48].

Следует иметь в виду, что не всякий элиситор является стрессором (например, эндогенные элиситоры или вещества, продуцируемые PGPB), и не всякий стрессор является элиситором (например, летальные стрессоры). Попросту говоря, экзогенные биотические элиситоры могут продуцироваться не только вредоносными, но и весьма дружественными для растений организмами, то есть существуют элиситоры, которые безвредны по отношению к клеткам растения и потому не могут рассматриваться как стрессоры (группа биогенных элиситоров). Это очень важно для понимания механизмов формирования системной резистентности растений при действии как PGPB, так и дождевых червей и продуктов их жизнедеятельности, поскольку они к стресс-факторам растений не относятся. Но об этом позже.

Несмотря на многообразие элиситоров, их объединяет одно важное свойство: они «работают» не против патогенетических факторов, а оказывают влияние на растение, повышая его устойчивость к широкому спектру стресс-факторов. Так, например, если речь идет о патогенах, вредоносных насекомых и паразитических нематодах, то обработка растений экзогенными биогенными элиситорами, в отличие от химических пестицидов, не сопровождается формированием резистентности к этим веществам у возбудителей фитозаболеваний, паразитов и вредителей.

Сегодня известно несколько классов различных по химической природе сигнальных молекул экзогенного и эндогенного происхождения, которые выполняют функции гормонов в клетках растений и контролируют их рост, дифференцировку, апоптоз, широкий спектр физиологических и биохимических процессов. Основными представителями фитогормонов являются ауксины, гиббереллины, цитокинины, этилен, брассиностероиды, жасмоновая и абсцизовая кислоты. Некоторые из них структурно близки к гормонам животных, грибов, бактерий. Для восприятия генерируемых фитогормонами сигналов и их преобразования в конечный ответ клетки растений используют различные по своей структурно-функциональной организации хемосигнальные системы, запускающие универсальные сигнальные каскады — аденилатциклазный, кальциевый, липоксигеназный, МАР-киназный, НАДФН-оксидазный, NO-синтазный, протонный, фосфатидный, митохондриальный и хлоропластный.

Необходимо обратить внимание на следующее [35]:

1. В ответ на деструктивное стрессовое немеханическое воздействие биотрофов в растительных клетках запускается салицилат-зависимый путь формирования системной приобретенной резистентности (SAR). Важную роль в регуляции устойчивости играет салициловая кислота [36].
2. В ответ на деструктивное стрессовое механическое воздействие некротрофов и фитофагов в растительных клетках запускается системин-зависимый путь формирования системной приобретенной резистентности (SAR). Важную роль в регуляции играют жасмоновая кислота и этилен [36].
3. В ответ на безвредное воздействие биогенных элиситоров в растительных клетках запускается система распознавания биогенных элиситоров и формирования индуцированной системной резистентности (ISR) [32].

Феномены приобретенной системной резистентности (SAR) и индуцированной системной резистентности (ISR) фенотипически схожи, то есть внешние проявления реакции растения на деструктивное и безвредное воздействия направлены на его защиту от реальных и потенциальных стресс-факторов, соответственно. Однако ISR, в отличие от SAR, не сопровождается видимыми (внешние проявления) и невидимыми (генетические, молекулярно-биохимические) патологическими «симптомами» (рис. 2).

Механизмы SAR изучены достаточно хорошо. В то же время, хотя химическая природа многих биогенных элиситоров известна давно, механизмы их распознавания и запуска ими реакций индуцирования ISR до сих пор не совсем ясны [37]. На примере PGPR, входящих в состав копролитов дождевых червей, предполагается, что биогенные элиситоры распознаются гликопротеиновыми рецепторами на поверхности плазмалеммы растения-хозяина, после чего запускается каскад реакций, приводящий к накоплению фитоалексинов, лигнификации клеточных стенок и другим защитным реакциям. Считается также, что важная роль в передаче сигнала от биогенных элиситоров принадлежит системину. Высказывается предположение, что вслед за распознаванием биогенных элиситоров происходит включение системин-зависимого и связанного с ним салицилат-зависимого сигнальных каскадов, однако механизмы этой активации остаются загадкой (рис. 2) [38].

Как видим, несмотря на активный интерес исследователей к изучению системы распознавания биогенных элиситоров (в том числе и червячных) и формирования индуцированной системной резистентности, осталось еще немало загадок.

5.2. Микробно-червячная «фитогормонотерапия»

Поскольку дождевые черви и продукты их жизнедеятельности не являются стрессорами для растений, то их, очевидно, стоит рассматривать как биогенные элиситоры. Какова природа этих элиситоров?

В тканях дождевых червей [46–48] и их копролитах [49] были обнаружены регуляторы роста растений. Это гормоноподобные соединения [50] (ауксины, гиббереллины, цитокинины, этилен, абсцизовая и салициловая кислоты), которые многими исследователями были включены в группу биогенных элиситоров, и другие биологически активные вещества негормональной природы (витамины, ферменты, аминокислоты и др.), регулирующие рост растений. Важно заметить, что указанные фиторегуляторы имеют микробное происхождение и определяются в значительных количествах [51], [52]. Это говорит о том, что в свое время дождевые черви неплохо «поработали», стимулируя рост и активность PGPB [53], [54]. Микробная активность копролитов дождевых червей в 10–20 раз выше таковой микроорганизмов почвы и других органических субстратов [55].

В копролитах, кроме того, были идентифицированы гумусовые субстанции [2], обладающие ауксиноподобной активностью, и целый ряд других БАВ. Ауксиноподобный эффект гуминовых веществ связывают с наличием в их составе β-индолилуксусной кислоты (ИУК), находящейся в низкомолекулярной гуминовой фракции, активность которой определяется низкой молекулярной массой и высоким содержанием ароматических, карбоксильных и фенольных групп [56].

Таким образом, регуляторами роста растений копролиты дождевых червей обязаны а) микробному сообществу, продуцирующему фитогормоны; б) гумусовым соединениям, сорбирующим эти БАВ; а также в) низкомолекулярной фракции гуминовых веществ.

Микробное «братство» пищеварительной системы дождевых червей обогатило копролиты легкорастворимыми и светочувствительными фитогормонами, абсорбировавшимися на гумусовых частицах [57]. Копролиты дождевых червей признаны богатым источником многих соединений, регулирующих рост растений [58]. Они могут оказывать различное влияние на растения. Например, ауксины и цитокинины ответственны за усиление роста растений посредством модификации их морфогенеза, а этилен, салициловая и жасмоновая кислоты, низкомолекулярная гуминовая фракция индуцируют устойчивость к стресс-факторам [59].

Следовательно, копролиты дождевых червей — это уникальный природный продукт, сочетающий в себе удобрительные, ростостимулирующие, фитопатогенконтролирующие и индуцирующие системную резистентность растений свойства [60].

Несмотря на огромный массив информации о влиянии дождевых червей и продуктов их жизнедеятельности на повышение устойчивости растений к действию стресс-факторов, сведения о механизме этого феномена весьма ограничены. Доминирующее число исследований базируется лишь на констатации факта как такового или предположениях о существовании неких механизмов влияния дождевых червей на биохимию растений, вызывающих повышение устойчивости к стресс-факторам.

Тем не менее, имеются данные о положительном влиянии дождевых червей на экспрессию в листьях растений генов липоксигеназы — первого фермента, играющего важную роль в регуляции жасмонатного пути, фосфолипазы D и цистеиновой протеазы [61]. Таким образом, воздействие дождевых червей на растения в плане ISR аналогично таковому непатогенных ризобактерий PGPR (рис. 2), что подтверждает высказанное выше предположение о принадлежности веществ, продуцируемых дождевыми червями, к группе биогенных элиситоров. Более того, проводится параллель между механизмами влияния PGPR и дождевых червей на растения [62].

Напомним, что ISR, вызванная PGPR, не связана с изменениями в экспрессии генов резистентности, а обусловлена запуском защитных механизмов. Аналогичная картина наблюдается и в случае с дождевыми червями. В частности, установлено, что присутствие дождевых червей в почве может сопровождаться повышением синтеза защитных глюкозинолатов (природных пестицидов) у крестоцветных растений [63], [64]. При повреждении растительных тканей фермент мирозиназа катализирует превращение глюкозинолатов в различные метаболиты — изотиоцианаты, нитрилы и эпитионитрилы. Эти соединения вовлекаются в активную защиту, уменьшая повреждающее действие вредителей и патогенов.

Высказывается предположение, что, несмотря на длительную эволюционную дивергенцию, PGPR, дождевые черви, а также почвенные простейшие и коллемболы модулируют рост растений посредством одного и того же механизма, то есть с помощью сигнальных молекул. Для подтверждения данной гипотезы необходимо иметь возможность различать ситуации, когда дождевые черви

1. сами продуцируют сигнальные молекулы;
2. десорбируют старые сигнальные молекулы из почвы и органических субстратов;
3. потребляют и переваривают бактерии, выделяющие сигнальные молекулы в почву или субстрат;
4. стимулируют PGPR или другие бактерии, продуцирующие сигнальные молекулы.

Это предполагает проведение специальных исследований для установления возможного общего сигнального пути, участвующего во взаимоотношениях растений и почвенных организмов. Подтверждение данной гипотезы может внести поправку в экологическую теорию, преимущественно базирующуюся на трофических связях организмов.

Получены сведения о влиянии дождевых червей на экспрессию генов, контролирующих стрессовые реакции растений на механическое повреждение и избыток активных форм кислорода [3].

Сравнительно недавно [65] описан ИУК-пероксидазный сигнальный путь формирования индуцированной системной резистентности в растениях. В процессе индукции устойчивости участие пероксидаз определяется не только генерацией высокотоксичных молекул Н₂О₂, но и установлением структурных барьеров в результате стимуляции пролиферации процессов лигнификации и суберизации клеточной оболочки, формирования перекрестных сшивок полисахаридов клеточной стенки, опосредованных окислением их компонента — феруловой кислоты. Ученые пришли к выводу о существовании специфического центра связывания индолилуксусной кислоты в молекуле пероксидазы. Наличие ИУК в составе гуминовых веществ копролитов дождевых червей сопровождается их способностью не только стимулировать рост клеток, но и повышать уровень пероксидазы, то есть индуцировать системную устойчивость.

Таким образом, несмотря на ограниченность и разрозненность сведений о механизмах индукции системной устойчивости растений дождевыми червями, напрашиваются вполне закономерные выводы:

1. Взаимоотношения дождевых червей и растений основаны не только на трофических связях, но и на обмене химическими сигналами, тем самым подтверждая существование в природе универсального языка — языка молекулярных сигналов.
2. Растительно-червячные взаимоотношения следует считать сложными и комплексными ввиду множества механизмов, их обусловливающих.
3. Свойства почвы и ее обитатели, прежде всего микробное сообщество, физиология растений и поведение дождевых червей определяют и оказывают влияние на эти механизмы.

6. От совершенства природы — к совершенству промышленных технологий

Человек во все времена стремился взять на вооружение все лучшее у природы, имеющей во много раз более солидный возраст. Функциональное своеобразие и совершенство простейших микроорганизмов, растений и животных будет вечно оставаться предметом научного познания мира. Знания, полученные от такого мудреца с жизненным опытом в миллионы лет, берутся на вооружение конструкторами, врачами, учеными и инженерами многих отраслей науки и производства. Именно многофункциональность некоторых животных и растений имеет немалый и оправданный интерес для ряда видов деятельности человека и предпринимательства. Синтез хорошо апробированных самостоятельных решений и технологий нередко позволяет полнее использовать опыт природы для одновременного решения достаточно сложных задач.

На современном этапе развития науки и практики индуцированный иммунитет растений приобретает все большее практическое значение в интегрированной системе защиты растений [66]. Повышение устойчивости растений к болезням и вредителям под влиянием факторов биотической и абиотической природы представляет большой интерес для разработки альтернативных методов защиты растений. Применение средств защиты растений, действие которых направлено на возбудителей заболеваний, рано или поздно приводит к формированию устойчивости патогенов и вредителей к этим препаратам. Индукция резистентности растений к заболеваниям и вредителям не имеет такого негативного последствия. Элиситоры, как правило, не обладают биоцидным действием, а воздействуют на вредный организм через растение, активируя его эндогенные защитные механизмы. Применение элиситоров не сказывается отрицательно на экологии и часто кроме защиты от болезней и вредителей сопровождается повышением урожая культуры и его качества. Это перспективное направление в арсенале средств борьбы с фитозаболеваниями, вредителями и паразитами растений [67].

Учитывая ориентацию земледелия на применение экологически безопасных средств защиты растений, а также преимущества индукторов болезнеустойчивости на основе элиситоров, представляется целесообразным разработка и применения препаратов на основе вермикультуры и вермикомпостов.

В практике защиты растений существует ряд коммерческих препаратов-индукторов болезнеустойчивости на основе элиситоров (бактериальных культур, хитозана, органических кислот) [68]. Однако этот список не столь обширен, как хотелось бы, что связано с рядом причин. Одна из них — отсутствие в российской системе государственной регистрации агрохимикатов класса индукторов резистентности растений как такового. Этот класс автоматически относят к пестицидам, что дискредитирует его и влечет за собой массу проблем бюрократического характера.

Другая причина — поиск учеными и исследователями элиситоров в достаточно труднодоступных объектах (например, хитин насекомых, крабов). К сожалению, российская сельскохозяйственная наука малознакома с тем, что дождевые черви и продукты их жизнедеятельности могут индуцировать системную устойчивость растений к заболеваниям.

В мировой практике биологической защиты растений с помощью дождевых червей и продуктов их жизнедеятельности все же имеются коммерческие препараты — Антифунг (Польша) [34] и Стиммунол (Россия) [47], [48]. Будем надеяться, что со временем этот список пополнится новыми перспективными препаратами — экологически безопасными средствами защиты растений.

Литература

1. M. Blouin, M. E. Hodson, E. A. Delgado, G. Baker, L. Brussaard, et. al.. (2013). A review of earthworm impact on soil function and ecosystem services. Eur J Soil Sci. 64, 161-182;
2. R ATIYEH, S LEE, C EDWARDS, N ARANCON, J METZGER. (2002). The influence of humic acids derived from earthworm-processed organic wastes on plant growth. Bioresource Technology. 84, 7-14;
3. Ulrike Jana, Sébastien Barot, Manuel Blouin, Patrick Lavelle, Daniel Laffray, Anne Repellin. (2010). Earthworms influence the production of above- and belowground biomass and the expression of genes involved in cell proliferation and stress responses in Arabidopsis thaliana. Soil Biology and Biochemistry. 42, 244-252;
4. F. Binet, L. Fayolle, M. Pussard, J. J. Crawford, S. J. Traina, O. H. Tuovinen. (1998). Significance of earthworms in stimulating soil microbial activity. Biology and Fertility of Soils. 27, 79-84;
5. Боронин А.М. (1998). Ризосферные бактерии рода Pseudomonas, способствующие росту и развитию растений. «Соросовский образовательный журнал». 10, 25–31;
6. Mitchell M.J. Role of invertebrates and microorganisms in sludge decomposition. In: Utilization of Soil Organisms in Sludge Management / ed. by Hartenstein R. Springfield, Virginia: Natl. Tech. Inf. Services, 1978. P. 35–50;
7. Eastman B.R. (1999). Achieving pathogen stabilization using vermicomposting. BioCycle. 40, 62–64;
8. K. H. Knoll. (1964). Hygienische Aspekte bei der Behandlung und Beseitigung von Klärschlamm und anderen festen Abfallstoffen. Schweiz. Z. Hydrologie. 26, 693-709;
9. Wade H. Elmer. (2009). Influence of Earthworm Activity on Soil Microbes and Soilborne Diseases of Vegetables. Plant Disease. 93, 175-179;
10. M. Szczech, W. Rondomański, M. W. Brzeski, U. Smolińska, J. F. Kotowski. (1993). Suppressive Effect of a Commercial Earthworm Compost on some Root Infecting Pathogens of Cabbage and Tomato. Biological Agriculture & Horticulture. 10, 47-52;
11. M. S. Krause, T. J. J. De Ceuster, S. M. Tiquia, F. C. Michel, L. V. Madden, H. A. J. Hoitink. (2003). Isolation and Characterization of Rhizobacteria from Composts That Suppress the Severity of Bacterial Leaf Spot of Radish. Phytopathology. 93, 1292-1300;
12. Susanne Wurst. (2010). Effects of earthworms on above- and belowground herbivores. Applied Soil Ecology. 45, 123-130;
13. Norman Q. Arancon, Paola A. Galvis, Clive A. Edwards. (2005). Suppression of insect pest populations and damage to plants by vermicomposts. Bioresource Technology. 96, 1137-1142;
14. Allison Jack. (2010). The Suppression of Plant Pathogens by Vermicomposts. Vermiculture Technology. 165-181;
15. Pathma J., Rahul G.R., Kennedy R. Kamaraj, Subashri R., Sakthivel N. (2011). Secondary metabolite production by bacterial antagonists. J. Biol. Control. 25, 165–181;
16. Catherine Lozupone, Micah Hamady, Rob Knight. (2006). . BMC Bioinformatics. 7, 371;
17. Karsten G.R., Drake H.L. (1995). Comparative assessment of aerobic and anaerobic microfloras of earthworm guts and forest soils. Appl. Environ. Microbiol. 61, 1039–1044;
18. Munnoli P.M., da Silva J.A.T., Bhosle S. (2010). Dynamics of the Soil-Earthworm-Plant Relationship: A Review. Dynamic Soil, Dynamic Plant. 4, 1–21;
19. Jens Christian Pedersen, Niels Bohse Hendriksen. (1993). Effect of passage through the intestinal tract of detritivore earthworms (Lumbricus spp.) on the number of selected Gram-negative and total bacteria. Biol Fertil Soils. 16, 227-232;
20. María Gómez-Brandón, Marta Lores, Jorge Domínguez. (2012). Species-Specific Effects of Epigeic Earthworms on Microbial Community Structure during First Stages of Decomposition of Organic Matter. PLoS ONE. 7, e31895;
21. Boris A. Byzov, Nikita V. Khomyakov, Sergei A. Kharin, Alexander V. Kurakov. (2007). Fate of soil bacteria and fungi in the gut of earthworms. European Journal of Soil Biology. 43, S149-S156;
22. Шаланда А.В. (2009). Микробиологические экспресс-методы оценки безопасности продукции вермитехнологий. «Коммерческая биотехнология»;
23. Knut Rudi, Kristin Ødegård, Tine Therese Løkken, Robert Wilson. (2009). A Feeding Induced Switch from a Variable to a Homogenous State of the Earthworm Gut Microbiota within a Host Population. PLoS ONE. 4, e7528;
24. Jayakumar Pathma, Natarajan Sakthivel. (2013). Molecular and functional characterization of bacteria isolated from straw and goat manure based vermicompost. Applied Soil Ecology. 70, 33-47;
25. S. Compant, B. Duffy, J. Nowak, C. Clement, E. A. Barka. (2005). Use of Plant Growth-Promoting Bacteria for Biocontrol of Plant Diseases: Principles, Mechanisms of Action, and Future Prospects. Applied and Environmental Microbiology. 71, 4951-4959;
26. O’Sullivan D.J., O’Gara F. (1992). Traits of fluorescent Pseudomonas spp. involved in suppression of plant root pathogens. Microbial. Rev. 56, 662–676;
27. Jos M. Raaijmakers, Maria Vlami, Jorge T. de Souza. (2002). . Antonie van Leeuwenhoek. 81, 537-547;
28. Chernin L. and Chet I. Microbial enzymes in biocontrol of plant pathogens and pests. In: Enzymes in the Environment: Activity, Ecology, and Applications / ed. by R. Burns and R. Dick. NY: Marcel Dekker, Inc., 2002.;
29. J.M. Whipps. (1997). Developments in the Biological Control of Soil-borne Plant Pathogens. Advances in Botanical Research. 1-134;
30. Lázaro Molina, Florica Constantinescu, Laurent Michel, Cornelia Reimmann, Brion Duffy, Geneviève Défago. (2003). Degradation of pathogen quorum-sensing molecules by soil bacteria: a preventive and curative biological control mechanism. FEMS Microbiology Ecology. 45, 71-81;
31. Дьяков Ю.Т. и Багирова С.Ф. (2001). Что общего в иммунитете растений и животных? «Природа». 11;
32. Акулов А.Ю. и Леонтьев Д.В. Индуцированная неспецифическая устойчивость растений (SAR): история и современность. Учебные материалы к лекции по фитоиммунологии. Харьковский национальный университет им. В.Н. Каразина, 2006;
33. Тарчевский И.А. Сигнальные системы клеток растений. М.: «Наука», 2002. — 294 с.;
34. Дружневска Й. (2006). Пригодность биопрепаратов для ограничения Rhizoctonia solani. Conference “Biological method in Integrated Plant Protection and Production”;
35. Meenakshi Thakur, Baldev Singh Sohal. (2013). Role of Elicitors in Inducing Resistance in Plants against Pathogen Infection: A Review. ISRN Biochemistry. 2013, 1-10;
36. W.E. Durrant, X. Dong. (2004). SYSTEMIC ACQUIRED RESISTANCE. Annu. Rev. Phytopathol.. 42, 185-209;
37. Renelt A., Colling C., Hahlbrock K., Nuernberger T., Parker J.E.., Sacks W.R., Scheel D. (1993). Studies on elicitor recognition and signal transduction in plant defense. J. Exp. Botany. 44, 257–268;
38. F. PERSELLO-CARTIEAUX, L. NUSSAUME, C. ROBAGLIA. (2003). Tales from the underground: molecular . plant-rhizobacteria interactions. Plant Cell Environ. 26, 189-199;
39. Bas W. M. Verhagen, Jane Glazebrook, Tong Zhu, Hur-Song Chang, L. C. van Loon, Corné M. J. Pieterse. (2004). The Transcriptome of Rhizobacteria-Induced Systemic Resistance inArabidopsis. MPMI. 17, 895-908;
40. J. A. Ryals, U. H. Neuenschwander, M. G. Willits, A. Molina, H. Y. Steiner, M. D. Hunt. (1996). Systemic Acquired Resistance.. Plant Cell. 1809-1819;
41. Joseph D. Clarke, Sigrid M. Volko, Heidi Ledford, Frederick M. Ausubel, Xinnian Dong. (2000). Roles of Salicylic Acid, Jasmonic Acid, and Ethylene in cpr-Induced Resistance in Arabidopsis. Plant Cell. 12, 2175-2190;
42. M. HEIL. (2002). Induced Systemic Resistance (ISR) Against Pathogens in the Context of Induced Plant Defences. Annals of Botany. 89, 503-512;
43. B MAUCH-MANI. (1998). Salicylic Acid and Systemic Acquired Resistance to Pathogen Attack. Annals of Botany. 82, 535-540;
44. Corné M.J Pieterse, Leendert C van Loon. (1999). Salicylic acid-independent plant defence pathways. Trends in Plant Science. 4, 52-58;
45. Alex M Murphy, Stephen Chivasa, Davinder P Singh, John P Carr. (1999). Salicylic acid-induced resistance to viruses and other pathogens: a parting of the ways?. Trends in Plant Science. 4, 155-160;
46. R. L. NIELSON. (1965). Presence of Plant Growth Substances in Earthworms demonstrated by Paper Chromatography and the Went Pea Test. Nature. 208, 1113-1114;
47. Алехин В.Т., Рябчинская Т.А., Харченко Г.Л., Бобрешова И.Ю., Саранцев Н.А. (2013). Биостимуляторы на основе природных элиситоров для экологизированных агротехнологий;
48. Бобрешова И.Ю. (2012). Новый полифункциональный активатор фитоиммунитета и обоснование перспектив его применения на различных сельскохозяйственных культурах: дис. ... канд. с/х. наук. — Воронеж, 2012. — 25 с.;
49. U. Tomati, A. Grappelli, E. Galli. (1988). The hormone-like effect of earthworm casts on plant growth. Biol Fert Soils. 5;
50. Surindra Suthar. (2010). Evidence of plant hormone like substances in vermiwash: An ecologically safe option of synthetic chemicals for sustainable farming. Ecological Engineering. 36, 1089-1092;
51. van der Ent S. Transcriptional regulators of rhizobacteria-induced systemic resistance. Moerkapelle: Van Marle drukkerij bv, 2007. — 176 p.;
52. Моргун В.В., Коць С.Я., Кириченко Е.В. (2009). Ростстимулирующие ризобактерии и их практическое применение. «Физиология и биохимия культ. растений». 41, 187–207;
53. W. H. Gera Hol, T. Martijn Bezemer, Arjen Biere. (2013). Getting the ecology into interactions between plants and the plant growth-promoting bacterium Pseudomonas fluorescens. Front. Plant Sci.. 4;
54. Ruben Puga-Freitas, Samir Abbad, Agnès Gigon, Evelyne Garnier-Zarli, Manuel Blouin. (2012). Control of Cultivable IAA-Producing Bacteria by the PlantArabidopsis thalianaand the EarthwormAporrectodea caliginosa. Applied and Environmental Soil Science. 2012, 1-4;
55. Edwards C.A. (1995). Historical overview of vermicomposting. Biocycle. 36, 56–58;
56. Sara Trevisan, Ornella Francioso, Silvia Quaggiotti, Serenella Nardi. (2010). Humic substances biological activity at the plant-soil interface. Plant Signaling & Behavior. 5, 635-643;
57. Clive A. Edwards, K.E. Fletcher. (1988). Interactions between earthworms and microorganisms in organic-matter breakdown. Agriculture, Ecosystems & Environment. 24, 235-247;
58. Arancon N.Q. and Edwards C.A. (2005). Effects of vermicomposts on plant growth. International Symposium Workshop on Vermi Technologies for Developing Countries (ISWVT 2005), Los Banos, Philippines. 16-18;
59. Кузнецов В.В. и Дмитриева Г.А. Физиология растений. М.: «Высш. шк.», 2006. — 742 с.;
60. Norman Q. Arancon, Clive A. Edwards, Peter Bierman, James D. Metzger, Stephen Lee, Christie Welch. (2003). Effects of vermicomposts on growth and marketable fruits of field-grown tomatoes, peppers and strawberries. Pedobiologia. 47, 731-735;
61. Manuel Blouin, Yasmine Zuily-Fodil, Anh-Thu Pham-Thi, Daniel Laffray, Georges Reversat, et. al.. (2005). Belowground organism activities affect plant aboveground phenotype, inducing plant tolerance to parasites. Ecology Letters. 8, 202-208;
62. Ruben Puga-Freitas, Sébastien Barot, Ludivine Taconnat, Jean-Pierre Renou, Manuel Blouin. (2012). Signal Molecules Mediate the Impact of the Earthworm Aporrectodea caliginosa on Growth, Development and Defence of the Plant Arabidopsis thaliana. PLoS ONE. 7, e49504;
63. Susanne Wurst, Reinhard Langel, Sheena Rodger, Stefan Scheu. (2006). Effects of belowground biota on primary and secondary metabolites in Brassica oleracea. Chemoecology. 16, 69-73;
64. Maité Lohmann, Stefan Scheu, Caroline Müller. (2009). Decomposers and root feeders interactively affect plant defence in Sinapis alba. Oecologia. 160, 289-298;
65. Kawano T. (2003) Roles of the reactive oxygen species-generating peroxidase reactions in plant defense and growth induction. Plant Cell Rep. 21, 829–837;
66. Mejía-Teniente L., Torres-Pacheco1 I., González-Chavira M.M., Ocampo-Velazquez R.V. , Herrera-Ruiz G., Chapa-Oliver A.M., Guevara-González R.G. (2010). Use of elicitors as an approach for sustainable agricultural. African J. Biotechnol. 9, 9155–9162;
67. Горовой Л.Ф., Кошевский И.И., Редько В.В., Теслюк В.В. Препараты нового поколения для защиты растений;
68. Тютерев С.Л. (2006). Индуцированный иммунитет — новое направление в интегрированной защите растений. Материалы Всероссийской научно-практической конференции «Индуцированный иммунитет сельскохозяйственных культур — важное направление в защите растений». 8-11.