Конкурс «Био/Мол/Текст»-2020/2021

Эта работа опубликована в номинации «Школьная» конкурса «Био/Мол/Текст»-2020/2021.

---

Партнеры номинации — медико-биологическая школа «Вита» и «Новая школа».

---

Генеральный партнер конкурса — ежегодная биотехнологическая конференция BiotechClub, организованная международной инновационной биотехнологической компанией BIOCAD.

---

Спонсор конкурса — компания SkyGen: передовой дистрибьютор продукции для life science на российском рынке.

---

Спонсор конкурса — компания «Диаэм»: крупнейший поставщик оборудования, реагентов и расходных материалов для биологических исследований и производств.

---

«Книжный» спонсор конкурса — «Альпина нон-фикшн»

Разнообразие и неповторимый образ цветов восхищают и восхищали многих на протяжении долгих веков. Художники и поэты столетиями пытаются передать их радующий глаз образ. Еще в XVII веке Иоганн Вольфганг Гёте, восхищаясь красотой цветов, в своих трудах предположил, что все органы цветка, будь то пестики, тычинки, лепестки или чашелистики, являются видоизменениями листьев. Он писал: «Ибо мы можем одинаково хорошо сказать, что тычинка является сжавшимся лепестком, и что лепесток — это тычинка в состоянии расширения; что чашелистик — это сжавшийся, приближающийся к известной степени утонченности стеблевой лист, и что последний — это под напором грубых соков расширившийся чашелистик» [1]. Сейчас мы практически наверняка можем сказать, что все перечисленные структуры цветка произошли в ходе эволюции именно от листа.

И с тех пор мало что изменилось, ведь почти каждый из вас, вероятно, не раз любовался непревзойденной красотой цветов и вследствие этого задавался вопросом: «Как же природа смогла создать подобное?» (видео 1, 2). Именно с этим мы и попробуем разобраться.

Откуда берутся цветки

Но все же прежде, чем разбираться с алфавитами и прочей лирикой, надо вспомнить, как же именно развивается сам цветок и откуда он берется на растении — не аист же приносит.

При переходе к цветению в жизненном цикле растения происходят колоссальные изменения, возможно, даже самые важные из всех, ведь от этого зависит, сможет ли оно оставить после себя потомство — именно из завязи цветка образуются плоды, которые призваны не столько накормить нас с вами, сколько распространить семена. Весь процесс должен пройти без ошибок, а для этого его нужно точно регулировать. Например, видели ли вы когда-нибудь цветки на совсем молоденькой и небольшой яблоне в конце весны? А все потому, что для перехода к цветению растению необходимо набрать некоторое определенное количество биомассы и отрастить определенное количество листьев. Не стоит забывать и про внешние условия: длину светового дня и температуру. Многие ли растения цветут посреди зимы, когда оба эти показателя довольно малы? Но как растению понять, что именно сейчас пора зацветать? Необходимы какие-то сигнальные вещества. Любой вспомнивший школьные уроки читатель скажет, что у нас с вами многое регулируется специальными гормонами. И растения в этом плане не исключение: у них тоже есть свои гормоны, задача которых ничем не отличается — они регулируют их жизнедеятельность. В запуске цветения многих растений главную роль играют гиббереллины [2], однако у семейства бромелиевых, к которому относится многими любимый ананас, запуск цветения происходит в ответ на этилен (что интересно, этот гормон газообразный).

Так что же происходит во время цветения? Совокупность стимулов запускает дифференцировку меристемы — особой ткани растений, клетки которой могут делиться и становиться любыми другими, подобно нашим стволовым. В результате мы получим так называемую флоральную меристему, из которой со временем и образуется цветок. Но чем же она отличается от другого типа меристемы — вегетативной, из которой развивается обычный побег с листьями? Вегетативная меристема образует один или несколько узлов с листьями, между которыми в дальнейшем удлиняется стебель, в результате чего мы получаем обычный побег. А что, если не проводить последнюю операцию — не удлинять стебель? Именно так и поступает флоральная меристема, получая три или четыре мутовки листьев на очень сильно укороченном побеге.

А теперь сделаем шаг назад и вспомним, что писал в своих трудах И.В. Гёте: все структуры цветка развиваются именно из листьев. И правда, со временем практически все клетки флоральной меристемы превращаются в те или иные органы цветка, чего нельзя сказать о вегетативной меристеме: в ней всегда остаются так называемые недифференцированные клетки — они в любой момент могут стать клетками другого типа, образуя новые части растения или заменяя уже «непригодные к работе» старые.

Алфавит цветков

Теперь перейдем к рассмотрению самого цветка и того самого алфавита, который ему зачем-то приходится учить. Что удивительно, природа описывает строение любого цветка всего тремя буквами, вводя еще несколько для уточнения. Однако вспомнивший школьные задачи по генетике читатель наверняка скажет, что вся вина лежит на тех или иных генах, и никакой алфавит тут точно ни при чем. Безусловно, он будет прав, однако набор генов во всех элементах растения одинаков, даже в клетках совершенно не похожих друг на друга корней и лепестков содержимое ядра абсолютно идентично. Так почему же сами они так сильно отличаются? Объясняется это тем, что в разных частях растение «включает» только те группы генов, которые позволяют развиться только одной конкретной структуре или органу, причем необязательно генеративному. Также и художники, обладая одними и теми же красками на палитрах, получают абсолютно разные цвета (краски в нашем случае являются генами, а полученные при их смешении-включении цвета — это различные органы растения). То есть гены во всех клетках абсолютно одинаковы, просто в каждой конкретной части растение включает лишь определенные их группы, а другие — выключает.

Вернемся к нашему цветку. Напомню, что обычно в нем нужно развить три или четыре структуры (рис. 1): плодолистики, тычинки и околоцветник — простой, состоящий только из листочков простого околоцветника (что характерно почти для всех однодольных растений), или двойной, представленный чашелистиками и лепестками (он наблюдается у большинства двудольных и некоторых однодольных, таких как, например, частуха обыкновенная — Alisma plantago-aquatica).

Как многие из вас уже могли догадаться по описанию статьи, эти элементы цветка кодируются всего несколькими группами генов, названными A, B и C, но мы для удобства будем называть их буквами цветочного алфавита. Но как же можно закодировать четыре элемента цветка с помощью трех букв? Очевидно, что при таком количестве символов закодировать четыре органа, обозначив каждый своей буквой, не выйдет, так что будем использовать еще и двухбуквенные обозначения. Предположим, что там, где мы хотим развить элементы околоцветника, будет встречаться буква А, а для генеративных органов будем использовать букву С. Остается В, с помощью которой мы обозначим, какой именно из элементов околоцветника или генеративный орган в случае тычинок и плодолистиков будет развиваться (то есть ее можно использовать только в сочетании с одной из двух других букв).

Так мы получаем, что все чашелистики закодированы одной лишь А, лепестки двумя буквами — А и В, тычинки также двумя, но уже В и С, а плодолистики снова одной — С (рис. 2) [3], [4]. Именно такую схему, названную АВС-моделью, в 1988 году предложила группа ученых, описывая полученных ими мутантов [5]. В последствии подтвердилось, что всё это отнюдь не случайность, а действительно закономерные группы генов, названные генами идентичности органов цветка.

Но как же однодольные растения, у которых ни лепестков, ни чашелистиков, а одни лишь листочки простого околоцветника, какие буквы и слова им тогда использовать? Все еще проще, чем у двудольных: буква А у них употребляется только вместе с В и никогда отдельно (рис. 3).

Однако на деле всё оказалось несколько сложнее. Подумайте, что будет, если внедрить в растение генно-инженерную конструкцию с группами генов А, В и С? Наверняка на месте листьев должны были бы сформироваться цветки. Именно так думала группа ученых, проводивших такой эксперимент, но затея была обречена на провал: никаких цветков, одни лишь листья! Значит, наших трех букв все-таки мало. И правда, на деле есть еще одна группа генов Е, которая в обязательном порядке должна присутствовать во всех «словах», в противном же случае ни одна из структур цветка развиваться не будет [6]. Стоит отметить, что отыскать ее было крайне непросто, и для этого ученым пришлось получить тройных мутантов, которые на месте цветка формировали листья, отдаленно напоминающие сильно разросшиеся чашелистики.

Тогда логично добавить в старую генно-инженерную конструкцию и эту новую букву, однако этого все равно будет мало — мы получим нормальный околоцветник, нормальные тычинки, но проблема будет в плодолистиках, так как для развития семязачатков внутри них нужна еще одна, на сей раз последняя, буква нашего «алфавита» — D (рис. 4) [7]. Теперь картина полностью сложилась: мы смогли закодировать все элементы цветка, используя всего лишь пять букв, которыми обозначали нужные группы генов.

Гомеозис, или Как с помощью генов мыши можно вырастить глаз на ноге у мухи

Теперь стоит удалиться от частного к общему — к самому явлению гомеозиса, иначе говоря, превращению одних частей тела в другие, причем зачастую они будут являться гомологами друг друга. Напоминаю, что гомологичными в биологии называют части того или иного организма (будь то животное или растение), обладающие общим происхождением. Примером может служить крыло птицы, гомологичное нашей руке.

Ученые еще в XIX веке восхищались тем, что у некоторых насекомых вместо антенн развивались конечности — это казалось необъяснимой загадкой. Завеса тайны над этим явлением начала приподниматься, когда в конце XIX века Уильям Бейтсон — один из основателей хорошо известной всем науки генетики — предположил, что правильное развитие органов тела регулируется определенными генами [8].

Со временем такие гены действительно были обнаружены и стали называться гомеозисными. Они кодируют транскрипционные факторы — белки, задача которых включать и выключать другие гены, тем самым меняя судьбу всего организма. Но куда интереснее то, что у разных животных эти гены практически не различаются: в одном из исследований конца ХХ века было показано, что под действием гена, отвечающего за развитие глаз у мышей, может развиться мушиный глаз на ноге у мухи [9]. Согласитесь, что такое и представить сложно! В течение последних десятилетий ученые активно исследуют работу гомеозисных генов и за это время успели узнать о них немало нового.

Но почему же именно гомеозисным генам в наше время уделяют столько внимания? На то есть несколько основных причин. Прежде всего они регулируют развитие живых организмов: где у цветка образуются тычинки, у мухи — глаза, а у человека — руки. А одна из главных научных проблем заключается в том, чтобы выяснить, как благодаря линейной записи нуклеотидов в ДНК различные части тела появляются строго на своих местах. А если знать, как работают те или иные гены, можно регулировать развитие органов животных и растений или даже выращивать их по отдельности. Во-вторых, некоторые серьезные болезни обусловливаются нарушениями в работе гомеозисных генов, а изучение механизмов их работы поможет с ними справиться. В-третьих, они могут рассказать об эволюции разных групп организмов, ведь присутствуют гомеозисные гены даже у таких примитивных животных, как, например, губки.

Думаю, многие читатели уже догадались, что рассмотренные нами выше части цветка точно также являются гомологами, а буквы нашего алфавита на самом деле являются именно гомеозисными генами.

А что если растение решит не учить алфавит?

Каждый наверняка слышал про мутации — случайные изменения в геноме, которые с определенной частотой происходят во всех клетках любого организма. Стало быть, и с буквами нашего алфавита может произойти нечто подобное: один нуклеотид (если представить, что ген — длинные бусы, то нуклеотид — одна бусинка) внутри любого из генов идентичности органов цветка случайно поменяется так, что сам ген перестанет нормально работать. Либо можно взять и перепутать буквы нашего алфавита местами. Что же мы получим в таком случае?

Взгляните на растение ниже (рис. 5 и 6). На первый взгляд это ничем не примечательный цветок, пусть и маленький (всего несколько миллиметров в диаметре). Однако в центре у него расположены отнюдь не плодолистики (ca), как у любого обычного растения, а тычинки (st).

Это растение — эндемик Лакандонских джунглей на юге Мексики, в честь которых оно и получило свое название — Lacandonia schismatica. На ней сложно найти какие-либо зеленые участки, потому что лакандония утратила функции фотосинтеза (а вместе с ними и хлоропласты, содержащие пигмент хлорофилл — именно он придает растениям зеленый цвет) и питается с помощью симбиотического гриба. Нерешаемой проблемой для нее остается перекрестное опыление, поэтому еще до начала цветения внутри нераспустившегося цветка происходит самоопыление, а зацветает лакандония, скорее, для распространения своих плодов.

Так что же привело к такому необычному расположению плодолистиков и тычинок? Двоечник-лакандония не доучила алфавит и забыла, в каком месте стоит буква B [10–12]. Однако, к сожалению, принципы работы ее ABC-модели пока изучены не до конца. Нельзя исключать и тот вариант, что листочки простого околоцветника у нее формируются без участия генов группы В, а лишь под действием каких-то особых генов группы А (рис. 7). Интересно, что лакандония является уникальным примером растения с подобными изменениями в строении цветка, ведь даже мутантов с такими изменениями в его строении ни для кого из модельных растений до сих пор получено не было.

Еще одним примером двоечников могут послужить мутанты Arabidopsis thaliana — часто используемого в экспериментах модельного растения, относящегося к классу двудольных. Мутанты по генам идентичности цветка группы А (рис. 8б) вместо чашелистиков развили плодолистики, а вместо лепестков — тычинки. Мутанты по генам группы В (рис. 8в) вместо лепестков развили чашелистики, а вместо тычинок — плодолистики. Уверен, каждому приглянулись мутанты по гену группы С (рис. 8г), которые вместо всей генеративной части развили лепестки и чашелистики. Какой из этого можно сделать вывод? Растение на месте «слов», которые оно не может использовать (в нашем случае из-за нарушения в работе тех или иных групп генов), начинает использовать другие. Получается, что вместо органа, который, казалось бы, должен отсутствовать, развивается абсолютно другой. Подобные мутации по аналогии с генами называются гомеозисными.

И зачем вообще все это изучать?

Одной из самых интересных загадок при изучении растений было и остается возникновение цветка. Еще Дарвин в XIX веке говорил, что происхождение цветковых — «грязная тайна эволюции». И это действительно так, ведь даже сейчас никто не может точно понять, как же именно это произошло; конечно, существуют некоторые гипотезы, но точных доказательств им пока нет.

Ровно также эволюционная биология до сих пор не может разобраться с упомянутой нами лакандонией, ведь принято считать, что любые признаки в ходе эволюции формировались непрерывно и постепенно. Однако именно лакандония легко может поспорить с такими высказываниями! До сих пор ни для каких модельных растений не было получено подобных ей мутантов с измененным положением генеративных органов, также ни для каких других растений семейства триурисовых (к которым относится сама лакандония) подобные «вывернутые наизнанку» цветки описаны не были. В том числе не найдено никаких переходных форм, которые позволили бы менять местами круги тычинок и плодолистиков плавно.

Этот и многие другие примеры лишний раз доказывают хорошо известный любому факт: разнообразие растений невероятно велико. Однако многое в физиологии и молекулярной биологии растений было изучено на примере одного лишь модельного вида арабидопсиса — Arabidopsis thaliana. Именно поэтому важно понимать, работает ли наша или любая другая модель в ботанике, открытая на примере одного растения, у других. И та же лакандония лишний раз доказывает, что не всегда. Так как же работает ABC-модель у многих тысяч других покрытосеменных растений? Как шла эволюция развития цветка у разных групп растений? Ответы на эти и многие другие вопросы биологам еще предстоит дать.

Благодарности

Я искренне благодарен своим коллегам и друзьям — Ульяне Догаевой (ученице АНО ОШ «ЦПМ») и Анне Вишневской (студентке кафедры физиологии растений биологического факультета МГУ; лаборатория ИФХБ им. А.Н. Белозерского РАН), работа которой во многом мотивировала меня, — за всестороннюю помощь и безмерную поддержку при написании статьи, ведь без них она бы никогда не увидела свет.

Литература

1. Goethe J. (1790). Versuch die Metamorphose der Pflanzen zu erklaren. Gotha. 84;
2. Blazquez M., Green R., Nilsson O., Sussman M., Weigel D. (1988). Gibberellins promote flowering of arabidopsis by activating the LEAFY promoter. The Plant Cell. 10(5), 791–800;
3. Bowman J., Drews G., Meyerowitz E. (1991). Expression of the Arabidopsis floral homeotic gene AGAMOUS is restricted to specific cell types late in flower development. The Plant Cell. 3(8), 749–758;
4. Haughn G. and Somerville C. (1988). Genetic control of morphogenesis in Arabidopsis. Developmental Genetics. 9, 73–89;
5. Coen E. and Meyerowitz E. (1991). The war of the whorls: genetic interactions controlling flower development. Nature. 353, 31–37;
6. Pelaz S., Ditta G., Baumann E., Wisman E., Yanofsky M. (2000). B and C floral organ identity functions require SEPALLATA MADS-box genes. Nature. 405, 200–203;
7. Colombo L., Franken J., Koetje E., Went J., Dons H., Angenent G., Tunen A. (1995). The petunia MADS box gene FBP11 determines ovule identity. The Plant Cell. 7(11), 1859–1868;
8. Bateson W. (1894). Materials for the study of variation: treated with especial regard to discontinuity in the origin of species. London, Macmillan and co.;
9. Halder G., Callaerts P., Gehring W. (1995). Induction of ectopic eyes by targeted expression of the eyeless gene in Drosophila. Science. 267, 1788–1792;
10. Rudall P., Alves M., Sajo M. (2016). Inside-out flowers of Lacandonia brasiliana (Triuridaceae) provide new insights into fundamental aspects of floral patterning. Peerj. e1653;
11. Garay-Arroyo A., Piñeyro-Nelson A., García-Ponce B., Paz Sánchez M., Álvarez-Buylla E. (2012). When ABC becomes ACB. Journal of Experimental Botany. 63(7), 2377–2395;
12. Álvarez-Buylla E., Ambrose B., Flores-Sandoval E., Englund M., Garay-Arroyo A., García-Ponce B. et al. (2010). B-Function expression in the flower center underlies the homeotic phenotype of Lacandonia schismatica (Triuridaceae). The Plant Cell. 22(11), 3543–3559;
13. Alvarez-Buylla E., Benítez M., Corvera-Poiré A., Chaos Cador A., Folter S., Buen A. et al. (2010). Flower development. The Arabidopsis book. 8, e0127.