Конкурс «Био/Мол/Текст»-2022/2023

Эта статья участвовала в конкурсе «Био/Мол/Текст»-2022/2023 в номинации «Своя работа» и будет опубликована в журнале «Наука и жизнь».

Партнер номинации — компания «Хеликон»: — один из ведущих российских поставщиков продукции и услуг для молекулярно-биологических и клеточных лабораторий.

---

«Книжный» спонсор конкурса — «Альпина нон-фикшн»

Испанский мореплаватель и путешественник Христофор Колумб совершил свой первый выход на сушу в Америке благодаря тому, что заметил большие стаи маленьких полевых птиц, летевших вечером к суше, которая еще не была видна тем, кто находился на борту корабля (рис. 1). Это была осенняя миграция птиц, которые летели с восточных берегов Северной Америки южным маршрутом — через Бермудские острова, — чтобы найти более теплый климат и более обильные запасы еды [1].

Что заставляет птиц мигрировать?

Ежегодные сезонные появления и исчезновения птиц — явление, интересующее человечество с давних времен. Так, в 343 году до нашей эры в своем труде «История животных» древнегреческий философ Аристотель отмечает, что с наступлением холодов одни птицы прячутся в дупла или норы, где впадают в спячку (к таким видам философ относил ласточек); остальные же превращаются в другие виды: горихвостки на зиму — в зарянок, а серые куропатки — в белых. Однако стоит сказать, что Аристотель выдвинул еще одну гипотезу, согласно которой некоторые птицы на зиму улетают на юг, а весной возвращаются.

Только в прошлом столетии, с появлением метода кольцевания птиц и спутникового слежения, биологи смогли связать популяции птиц, зимующих в одном районе, а гнездящихся в другом, и показать, что некоторые из них путешествуют на огромные расстояния между этими двумя территориями. Главная причина миграций птиц — сезонность климата. В районах с холодной зимой некоторые распространенные источники питания, такие как насекомые и семена растений или нектар, могут быть недоступны весьма продолжительное время. Употребляющие эту пищу птицы должны лететь на юг, чтобы прокормиться и выжить.

Но почему птицы не останутся там, где пищевой ресурс доступен круглый год? Этот вопрос напрашивается сам собой. Пища — не единственная потребность животных. Не менее важным является самовоспроизводство, то есть размножение. И здесь проблема птиц должна быть нам ясна — на всех просто не хватает места. В районах с хорошими условиями возникает высокая конкуренция за ресурсы и индивидуальную территорию, из-за чего птицы и вынуждены смещаться в более северные участки ареала на время размножения, благо что в брачный период там вдоволь кормовых ресурсов, чтобы прокормить и себя, и свое потомство. Ученые полагают, что исторически именно это смещение ради размножения и привело к возникновению миграций.

Как далеко могут мигрировать птицы?

Многие виды птиц совершают регулярные миграции, в ходе которых преодолевают расстояния в несколько сотен и даже тысяч километров. Часто эти долгие путешествия прерываются остановками в пути, во время которых птицы пополняют запасы жира [2]. Известно, что многие виды ежегодно перелетают между одними и теми же сезонными местами размножения и зимовки.

Примеры таких миграций могут быть весьма впечатляющими. Так, малый веретенник (Limosa lapponica) летит из Аляски в Новую Зеландию целую неделю, не совершая ни одной посадки (что считается самым долгим безостановочным перелетом) (рис. 2) [3]. При этом веретенники весят всего 230–360 граммов, а пролетают более 11 680 км в течение этого времени. Важно заметить, что веретенники делают это без единой минуты отдыха, одним броском, без перерывов на еду и сон. Таким образом, такой трансэкваториальный перелет — это борьба между жизнью и смертью, а любая ошибка в ориентации и навигации может привести к тому, что малый веретенник не попадет в свои привычные места зимовки. Но выбора нет: либо один точный бросок длиной почти двенадцать тысяч километров, либо гибель.

В свою очередь, рекордсменами по дальности миграций являются полярные крачки (Sterna paradisaea). Они преодолевают десятки тысяч километров, мигрируя из Арктики в Антарктиду. Трудно представить, но в среднем за год они пролетают 70 900 км, что просто удивительно для птиц весом чуть более 100 граммов. Конечно, в отличие от веретенников, они делают довольно продолжительные остановки, но от этого их перелет не становится менее впечатляющим.

На какой максимальной высоте могут лететь птицы во время миграции?

Миграции воробьинообразных птиц могут проходить на различных высотах: так, 20–30% летят в самом нижнем 200-метровом интервале, другие 20–30% могут подниматься не выше 700 метров, примерно 40% совершают полет между 1400 и 2100 метров, и около 10% мигрантов обычно рассеяны на высоте примерно до 4000 метров над уровнем моря [4]. Кулики дупели (Gallinago media) во время миграций из Скандинавии в Африку регулярно меняют высоту полета: ночью они летят на высоте около 1600–2100 метров, а к полудню поднимаются до 3800–4500 метров [5]. Так же и дроздовидные камышовки (Acrocephalus arundinaceus), мигрируя из Европы, пересекают пустыню Сахара и Средиземное море, совершают длинные — продолжительностью более десяти часов — безостановочные перелеты со значительной сменой высот. По ночам камышовки перемещаются на обычной для воробьиных птиц высоте — около 2500 метров, — а с восходом солнца поднимаются до 5000–6000 метров [6].

Чтобы читателю было проще представить эту вереницу четырехзначных цифр, как правило, их начинают сравнивать с высшими географическими точками: Эверестом, Эльбрусом и прочими. Мы же можем сделать проще: представить себя на «высоте птичьего полета» с помощью снимков спутника. Фотографии ниже (рис. 3А—Д) демонстрируют нам одно из самых узнаваемых строений Москвы — центральное здание Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова. Теперь, сопоставив снимки с высотой, на которой перемещаются птицы, вы можете вполне ясно представить, какими ориентирами они располагают.

По нарастанию высоты становится понятно, что использовать здание МГУ в качестве ориентира становится всё более проблематичным. А если никаких зданий нет? Если погода не позволяет четко разглядеть рельеф ландшафта? Как в этом случае ориентируются птицы, учитывая, что период миграции имеет весьма жесткие временные рамки? Этот вопрос уже второе столетие остается в центре внимания ученых.

Как птицы находят верную дорогу?

Для того, чтобы миграция была успешной, птицам необходимы соответствующие механизмы, позволяющие ориентироваться в пространстве. В 1957 году немецким ученым Густавом Крамером была предложена концепция «карты и компаса», актуальная до сих пор [7]. Согласно этой концепции, мигрирующая (или совершающая хоминг, то есть возвращающаяся к гнезду или голубятне) птица должна сначала определить собственное месторасположение относительно цели (этап навигации, то есть карты), а затем выбрать и поддерживать направление на цель относительно сторон света (этап ориентации, то есть компаса).

На сегодняшний день принято считать, что для ориентации в пространстве птицы могут пользоваться магнитной и астрономической информацией. Иными словами, птицы имеют магнитный [8–11], звездный [12] и солнечный [13] компасы для того, чтобы определять направление полета во время миграции. Однако компасные системы нужны не только для миграционных перемещений [14]. Любое животное, которому необходимо достаточно долго двигаться по прямой линии, нуждается в компасной системе, независимой от местных ориентиров [15].

Навигационная карта позволяет определять положение цели в ситуации, когда с ней нет сенсорного контакта. Ее могут использовать животные, которые регулярно покидают свой обычный район обитания и оказываются далеко за его пределами. Навигационные карты часто формируются с помощью зрения, но также могут использоваться другие чувства. Природа навигационных способностей (карт) птиц остается менее изученной: существуют косвенные доказательства наличия у птиц магнитной [16–18] и запаховой [19] карт.

На сегодняшний день магнитный компас и его механизмы функционирования достаточно активно изучаются исследователями из разных лабораторий и научных групп. В прошлом году на конкурс «Био/Мол/Текст» обзорную статью про компасную ориентацию птиц по магнитному полю Земли [9] написала моя коллега Анна Золотарева, под чутким руководством которой в течение нескольких лет я работал в проекте по исследованию онтогенеза звездного компаса. В этой статье мы рассмотрим механизмы работы и развития ориентации птиц по звездам, так как большинство активных днем мелких воробьинообразных птиц совершают свой миграционный полет ночью. Такая миграция имеет как минимум три преимущества:

• птицам не нужно беспокоиться о нападении соколов или ястребов;
• воздух в атмосфере обычно менее турбулентный, чем днем;
• ночью воздух прохладнее, что помогает птицам избегать перегрева.

Звездный компас

Предпосылки для изучения звездного компаса возникли в конце 1950 годов, когда немецкий исследователь Эдгар Густав Франц Зауэр из Университета Фрайбурга начинает проводить ориентационные эксперименты с мигрирующими ночью птицами: садовыми славками (Sylvia borin) и славками-черноголовками (Sylvia atricapilla). Исследователь работал сначала под естественным ночным звездным небом [20], а затем в планетарии [21]. К сожалению, работы Зауэра выполнены на единичных особях, а проведенные эксперименты имеют несколько методологических ошибок, не позволявших выдвигать обоснованные утверждения о способностях птиц к ориентации по звездам. Но именно эти эксперименты способствовали появлению нового направления исследований — изучения ориентации животных по звездам.

Впервые существование звездного компаса у птиц было достоверно доказано американским ученым Стивеном Эмленом на индиговых овсянковых кардиналах (Passerina cyanea) под звездным небом планетария [12]. Ученый разработал модель клеток конической формы, на дно которых помещалась подушечка с чернилами (позже чернила были заменены на покрытую побелкой пленку) (рис. 4). Если содержать мигрирующих птиц в неволе, то в период сезонных миграций они испытывают нетипичную активность по ночам: прыгают, хлопают крыльями и порхают с насеста на насест. Такое состояние было названо миграционным беспокойством. Оно связано с тем, что мелкие воробьинообразные птицы летят преимущественно ночью, то есть они как бы пытаются реализовать свою тягу мигрировать даже в том случае, если в неволе им этого сделать не дают.

Пребывая в миграционном беспокойстве, птицы прыгают на стенки конуса, покрытые побеленной пленкой, и оставляют на ней отпечатки лап, которые в дальнейшем анализируются исследователями (рис. 5А) [22]. Это достаточно гуманно, дешево и намного удобнее чернил: вымытые пленки можно использовать повторно, после нанесения нового слоя побелки. С помощью другой пленки с расчерченными 36 секторами (10^o = 1 сектор), которая вкладывается в конус поверх пленки с царапинами (рис. 5Б), каждый из участников анализа оценивает среднее направление активности птицы, после чего высчитывается среднее арифметическое из двух названных значений и заносится в журнал результатов.

Стивен Эмлен расположил под звездным небом планетария конусы и поместил в них отловленных во время осенней миграции птиц. Результатами таких ориентационных тестов стали контрольные направления, соответствующие ориентации птиц под естественным звездным небом. Далее птицам демонстрировалось «перевернутое небо» с развернутой на 180^o осью «Север—Юг» (то есть Полярная звезда, которая обычно находится над северной точкой горизонта в Северном полушарии, была расположена на юге). После такой экспозиции птицы изменили направление своей ориентации на 180^o, несмотря на то, что магнитное поле осталось без изменений.

Стоит заметить, что Эмлен дал нам не только новые знания о принципах ориентации птиц, но также разработал методологическую базу поведенческих тестов на птицах, которая используется по сей день.

Возвращаясь к содержательной стороне вопроса, после революционных работ Эмлена наличие у птиц звездного компаса было неоднократно подтверждено во многих поведенческих лабораториях при разнообразных магнитных условиях [23], [24]. На сегодняшний день важнейшим доказательством существования звездного компаса являются тесты в вертикальном магнитном поле, то есть не несущем магнитной компасной информации. В вертикальном поле под звездами ночного неба или планетария эксперименты проводили на черноголовых славках (Sylvia atricapilla), садовых славках (Sylvia borin), саванных овсянках (Passerculus sandwichensis), мухоловках-пеструшках (Ficedula hypoleuca), обыкновенных горихвостках (Phoenicurus phoenicurus), зарянках (Erithacus rubecula) [25–29]. Все они продемонстрировали способности к ориентации по звездам при полном отсутствии магнитного поля.

Следующий вопрос, встававший перед исследователями, — каков механизм работы звездного компаса? С точки зрения теории, видимым следствием вращения Земли является движение всех звезд и созвездий ночного неба со скоростью 15^o в час, кроме Полярной звезды, расположенной над осью вращения Земли и потому кажущейся с Земли неподвижной (рис. 6).

Именно поэтому Стивен Эмлен — первый исследователь звездного компаса у птиц — тоже начал с теста гипотезы ориентации птиц по Полярной звезде. Однако уже первые эксперименты показали, что взрослые птицы, находящиеся в планетарии с выключенной Полярной звездой, прекрасно ориентируются. Включение и выключение в планетарии разных созвездий по отдельности (Большой Медведицы и Кассиопеи), а также Млечного пути не повлияло на возможность птиц использовать звездный компас [30]. Оказалось, что птицам важна возможность воспринимать рисунок созвездий относительно оси вращения звездного неба (совпадающей в настоящее время с Полярной звездой) [31]. Необходимо отметить, что эти эксперименты не подчеркивают незначимую роль этих созвездий и звезд в работе звездного компаса, а лишь то, что даже в их отсутствие птицы могут получить информацию, необходимую для успешной ориентации.

В другом эксперименте Эмлен экспонировал птенцов индиговых овсянковых кардиналов, выращенных под звездным небом планетария, вращающимся вокруг звезды Бетельгейзе (α Ориона). С наступлением осеннего миграционного беспокойства птицы ориентировались на юг именно от Бетельгейзе даже под естественным ночным небом, вращающимся уже вокруг Полярной звезды [31], [32].

В дальнейшем в ряде работ было продемонстрировано, что для успешного функционирования звездного компаса птицам вообще не обязательно наблюдать вращение созвездий — вполне достаточно 16 светящихся точек на черном фоне, причем даже без центральной точки, выполняющей роль «Полярной звезды» [25], [33]. Все эти работы указывают в том числе на то, что у молодых особей нет никакого врожденного знания, как должны выглядеть звезды. Важно именно расположение звезд (или светящихся точечных объектов) относительно центра вращения и, возможно, относительно друг друга. Для птиц это имеет огромное эволюционное значение, так как раз в несколько тысяч лет происходит очередная смена одной звезды прецессионного круга, указывающей на север, на другую. Сейчас на север указывает Полярная звезда, а через 2000 лет будет Альраи (γ Цефея), что не помешает птицам успешно совершать свои ночные миграции. Но закономерно возникает иной вопрос: а как птицам вообще удается «изучить» движение звезд? Ведь большинство из нас — людей, обладающих исключительными когнитивными способностями в животном мире, — едва ли найдет пять знакомых созвездий...

Развитие звездного компаса — обучение или импринтинг?

Импринтинг в этологии

специфическая форма обучения у птиц и млекопитающих, когда в памяти формируются или изменяются реакции на разные объекты.

При совершении ночной миграции у птиц функционируют звездный и магнитный компасы, которые могут калиброваться поляризованным светом Солнца на закате для избегания навигационных ошибок. Магнитный компас является врожденным и не требует предварительного обучения до первой миграции [34]. Звездный же компас не врожденный, а потому, чтобы иметь возможность им пользоваться, молодые птицы должны научиться распознавать центр небесного вращения.

Из статьи в статью переходило предположение, что чувствительный период формирования звездного компаса в онтогенезе птиц ограничивается временем до их первой миграции. Исходя из этого, птицы, которые по тем или иным причинам не увидели небесное вращение до начала осенней миграции, не смогут научиться использовать звездный компас [12]. Однако это утверждение долгое время не обладало экспериментальным базисом, поэтому вопрос об онтогенетическом периоде обучения ночных мигрирующих птиц ориентации по звездам оставался открытым [35].

Нас заинтересовало это «белое пятно» в изучении компасных систем, и мы решили экспериментально проверить утверждение о том, что молодые особи учатся распознавать вращение звездного неба только до своей первой миграции. Мы также попытались выяснить, повлияет ли наблюдение дневных небесных сигналов (Солнце и поляризованный свет) перед осенней миграцией на процесс изучения звездного компаса весной. Исследование проводилось с июня 2019 по апрель 2020 гг. на Биологической станции «Рыбачий» Зоологического института РАН (Калининградская область) (рис. 7). Результаты работы были опубликованы в Journal of Experimental Biology [22].

В районе Биологической станции с 1980 года ведется работа по созданию, поддержанию и мониторингу популяции мухоловок-пеструшек в дуплянках, поэтому мы остановили свой выбор модельного объекта исследований именно на них [36]. Кроме того, все северные популяции мухоловок-пеструшек каждый год совершают достаточно длительную миграцию в Северную Африку, что было бы невозможно без развитой способности к ориентации и навигации.

В июне 2019 года из 17 ежегодно заселяемых птицами гнезд было извлечено 58 птенцов (по 3–4 птенца из гнезда) в возрасте 4–6 дней (рис. 8). В этом возрасте глаза птиц еще закрыты, так что мы были уверены, что они не видели никаких астрономических ориентиров (Солнца, поляризованного света, звезд).

Изъятые из природы птенцы мухоловки-пеструшки содержались в индивидуальных клетках и выкармливались вручную. Для содержания была оборудована хорошо вентилируемая комната без окон и доступа к упомянутым астрономическим ориентирам. При этом птенцы могли ощущать местное геомагнитное поле и местный фотопериод, который автоматически имитировался светодиодными лампами и управлялся программируемым диммером (рис. 9). Таким образом, мы сохраняли у птиц правильное представление о длине светового дня и в целом создавали такие условия, которые были максимально приближены к естественным, с одним лишь условием: никакого доступа к информации о движении небесных тел.

8 июля, спустя почти месяц кормежки с пинцета, птицы стали есть самостоятельно, и их разделили на две группы, поместив в следующие условия:

• I группа (n=44) оставалась в закрытом помещении с естественным магнитным полем и искусственно созданным фотопериодом, идентичным местному;
• II группу (n=14) перевели в открытый вольер с доступом к естественному магнитному полю и ко всем дневным астрономическим ориентирам (рис. 10).

Смысл такого переселения заключался в том, чтобы прояснить побочный вопрос: может ли наблюдение Солнца повлиять на способности к обучению и восприятию карты звездного неба. Стоит отметить, что с наступлением сумерек уличные вольеры накрывали плотной темной тканью, чтобы птицы не могли увидеть даже очертания созвездий в небе.

Нам предстояло выяснить следующее: смогут ли наши птицы изучить карту звездного неба не в первый год жизни, перед осенней миграцией, а, скажем, через полгода — весной? Таким образом, вырисовывался вполне четкий план действий: продержать птиц в вольерах до следующей весны, так и не дав посмотреть на звезды, а весной организовать им экспозицию звездного неба. Несмотря на видимую простоту, план скрывал в себе бесчисленное число самых разных задач: от проведения масштабных ориентационных тестов до составления зимней диеты птиц.

Осенью, после появления миграционного беспокойства, мы проверили способность к ориентации у каждой птицы в серии экспериментов с использованием конусов Эмлена. Птиц тестировали в двух условиях:

1. в естественном магнитном поле без доступа к звездам — для контрольной проверки наличия ориентации в естественном направлении миграции;
2. под естественным звездным небом в искусственном вертикальном магнитном поле — для проверки формирования, а точнее, отсутствия у птиц звездного компаса (контроль к весенним тестам).

Эксперименты в естественном магнитном поле проводились в помещении — деревянном доме, построенном специально для ориентационных экспериментов. Камера для испытаний была экранирована (по типу клетки Фарадея) и заземлена.

На верхушках конусов Эмлена были расположены круги из «молочного» стекла (рис. 11), которые пропускали достаточно рассеянного света, чтобы птицы могли использовать магнитный компас. Таким образом, единственным фактором для ориентирования птиц внутри конусов было местное геомагнитное поле. Каждую ночь мы проводили около 60 тестов, последовательно набирая данные по каждой птице. Только имея более 3–4 значений, мы могли сделать приблизительный вывод о том, способна ли птица к ориентации вообще. Учитывая количество птиц, вы можете без труда подсчитать, сколько тестов мы сделали, чтобы убедиться в использовании магнитного компаса нашими мухоловками и наличия у них ориентации в естественном видоспецифичном миграционном направлении.

Когда наши данные наконец позволили сделать достоверный вывод о том, что магнитный компас у птиц работает, эксперименты переместились на улицу. Теперь нам предстояло доказать, что мухоловки-пеструшки действительно ничего не знают о движении небесных тел ночью. Для этого эксперименты проводились в искусственном вертикальном магнитном поле (для птиц это фактически его отсутствие), под звездным небом. «Отключать» магнитное поле птицам научились достаточно давно, с помощью системы магнитных колец Меррита (рис. 12) — установки из алюминиевых колец с обмоткой, где с помощью регуляции течения электрического тока можно создать любые параметры магнитного поля, то есть виртуально перенести птицу в другую точку Земли или просто не дать ей использовать магнитную информацию. Тогда ей и приходится переключаться на другие ориентиры: Солнце, звезды и поляризованный свет. В нашем случае мы оставляли птицам лишь информацию звездного неба, которой они, предположительно, не умели пользоваться.

Кроме того, все ночные тесты начинались после наступления астрономических сумерек, так что информации не было ни от Солнца, ни от поляризованного света. Эксперименты в вертикальном магнитном поле проводились только в безветренную и безлунную погоду, когда было видно >70% звездного неба; в большинстве тестов небо было чистым на 95–100%. Таким образом, звезды были единственным ориентиром в экспериментах в условиях вертикального магнитного поля.

Спустя еще несколько недель ночной жизни в экспериментах, наша команда получила необходимый коэффициент достоверности, чтобы с уверенностью сказать: ни одна из 58 птиц не могла пользоваться движением звезд в качестве ориентира.

18 сентября II группа птиц была переведена обратно в закрытый вольер без окон. 18 октября световой период в вольере изменен с естественного на фиксированный. Птицы отправлялись на зимовку.

16 марта 2020 года снова была установлена имитация естественного фотопериода Куршской косы (раньше, чем обычно на Куршскую косу прибывают мухоловки для стимуляции линьки и последующего ночного миграционного беспокойства). Весеннее ночное миграционное беспокойство началось в начале марта и широко распространилось в начале апреля, что было зафиксировано инфракрасными камерами, установленными в каждой вольере. В марте I группа была разделена на две подгруппы : Ia служила контролем и оставалась в помещении, а Ib вместе со II группой были экспонированы под звезды. Таким образом, весной у нас было три группы птиц (рис. 13):

• Ia (n = 23) — птицы, которые не видели Солнца, поляризованного света или звезд;
• Ib (n = 19) — птицы, которые не видели Солнца, поляризованного света осенью, но весной видели движение естественного звездного неба;
• II (n = 12) — птицы, которые осенью видели Солнце и поляризованный свет, а весной видели движение естественного звездного неба.

Критериями деления группы I на группы Ia и Ib выступали: степень родства (братья и сестры были отнесены к разным группам), вес, жирность, стадия линьки и общее состояние тела птиц на момент разделения, то есть группы были равноценными.

Каждую ночь, когда небо было достаточно ясным и прогноз не предвещал дождей и снега, птицы из групп Ib и II перемещались в клетки на крыше биологической станции, где открывался полный обзор на ночное звездное небо. Таким образом мы предполагали, что птицы будут наблюдать движение светил и, теоретически, могли бы обучиться различать их вращение, как должны были сделать еще полгода назад, если бы выращивались и жили в естественных природных условиях с доступом к звездному небу, то есть вне лаборатории. Экспозиция продолжалась более месяца, в течение которого «дежурный» исследователь следил за крышей через инфракрасные камеры, а за час до рассвета рассаживал несколько десятков пернатых обратно по лабораторным клеткам.

После экспозиции под звезды мы провели идентичные осенним весенние ориентационные эксперименты. Это и был ключевой момент исследования — проверить, сработала ли наша весенняя экспозиция под звездным небом на уже взрослых птицах. Сформировался ли у них звездный компас или нет?

Внимательно рассмотрите весенние круговые диаграммы (рис. 14) под буквами e—f. Именно они скромно отражают результат, ради которого мы работали несколько лет: птицы показали способность к ориентации в вертикальном магнитном поле при звездном небе. Проще говоря, они смогли выбрать некое общее направление, опираясь на информацию от звезд, так как магнитная была для них недоступна. То есть птицы всё же смогли сформировать звездный компас весной, после первой миграции.

Конечно, есть и ложка дегтя: группа II, которую меж собой мы называли «уличной», то есть имевшей доступ к Солнцу, не показала достоверного направления. Хотя схожее направление стрелочек на диаграммах e и f оставляет место для надежды, что нам просто не хватило количества птиц в этой группе.

Таким образом, полученные нами данные предполагают пластичность обучения звездному компасу. Некоторые перелетные птицы могут установить звездный компас позже первой миграции, что имеет большое эволюционное значение и подчеркивает необходимость дальнейших исследований.

Литература

1. James Hornell. (1946). The Role of Birds in Early Navigation. Antiquity. 20, 142-149;
2. Чернецов Н.С. Миграция воробьиных птиц: остановки и полет. М.: Т-во научных изданий КМК, 2010. — 173 с.;
3. Robert E Gill, T. Lee Tibbitts, David C Douglas, Colleen M Handel, Daniel M Mulcahy, et. al.. (2009). Extreme endurance flights by landbirds crossing the Pacific Ocean: ecological corridor rather than barrier?. Proc. R. Soc. B.. 276, 447-457;
4. Bruno Bruderer, Dieter Peter, Fränzi Korner-Nievergelt. (2018). Vertical distribution of bird migration between the Baltic Sea and the Sahara. J Ornithol. 159, 315-336;
5. Åke Lindström, Thomas Alerstam, Arne Andersson, Johan Bäckman, Peter Bahlenberg, et. al.. (2021). Extreme altitude changes between night and day during marathon flights of great snipes. Current Biology. 31, 3433-3439.e3;
6. Sissel Sjöberg, Gintaras Malmiga, Andreas Nord, Arne Andersson, Johan Bäckman, et. al.. (2021). Extreme altitudes during diurnal flights in a nocturnal songbird migrant. Science. 372, 646-648;
7. Gustav Kramer. (2008). EXPERIMENTS ON BIRD ORIENTATION AND THEIR INTERPRETATION.. Ibis. 99, 196-227;
8. Wolfgang Wiltschko, Roswitha Wiltschko. (1972). Magnetic Compass of European Robins. Science. 176, 62-64;
9. Пазл магнитного компаса птиц;
10. «Элементы»: «Чтобы вернуться домой, тростниковые камышевки запоминают магнитное наклонение в точке старта»;
11. «Элементы»: «У птичьего компаса обе стрелки синие»;
12. Emlen S.T. The ontogenetic development of orientation capabilities. In: NASA, Washington Animal Orientation and Navigation, 1972. P. 191–210;
13. K. Schmidt-Koenig. (1990). The sun compass. Experientia. 46, 336-342;
14. Roswitha Wiltschko, Wolfgang Wiltschko. (2015). Avian Navigation: A Combination of Innate and Learned Mechanisms. Advances in the Study of Behavior. 229-310;
15. Н. С. Чернецов, N. S. Chernetsov. (2016). Ориентация и навигация мигрирующих птиц. Зоол. ж.. 95, 128-146;
16. Dmitry Kishkinev, Nikita Chernetsov, Dominik Heyers, Henrik Mouritsen. (2013). Migratory Reed Warblers Need Intact Trigeminal Nerves to Correct for a 1,000 km Eastward Displacement. PLoS ONE. 8, e65847;
17. Dmitry Kishkinev, Nikita Chernetsov, Alexander Pakhomov, Dominik Heyers, Henrik Mouritsen. (2015). Eurasian reed warblers compensate for virtual magnetic displacement. Current Biology. 25, R822-R824;
18. «Элементы»: «Тройничный нерв играет определяющую роль в магнитной навигации птиц»;
19. R. A. Holland, K. Thorup, A. Gagliardo, I. A. Bisson, E. Knecht, et. al.. (2009). Testing the role of sensory systems in the migratory heading of a songbird. Journal of Experimental Biology. 212, 4065-4071;
20. H. O. Wagner, Franz Sauer. (2010). Die Sternenorientierung nächtlich ziehender Grasmücken (Sylvia atricapilla, borin und curruca)1. Zeitschrift für Tierpsychologie. 14, 29-70;
21. E. G. F. Sauer, E. M. Sauer. (1960). Star Navigation of Nocturnal Migrating Birds: The 1958 Planetarium Experiments. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology. 25, 463-473;
22. Anna Zolotareva, Gleb Utvenko, Nadezhda Romanova, Alexander Pakhomov, Nikita Chernetsov. (2021). Ontogeny of the star compass in birds: pied flycatchers (Ficedula hypoleuca) can establish the star compass in spring. Journal of Experimental Biology. 224;
23. Kenneth P. Able, Mary A. Able. (1990). Ontogeny of migratory orientation in the savannah sparrow, Passerculus sandwichensis: calibration of the magnetic compass. Animal Behaviour. 39, 905-913;
24. W. Viehmann. (1982). Interrelation of Magnetic Compass, Star Orientation, and the Sun in the Orientation of Blackcaps and Robins. Proceedings in Life Sciences. 59-67;
25. WOLFGANG WILTSCHKO, PETRA DAUM, ANGELIKA FERGENBAUER-KIMMEL, ROSWITHA WILTSCHKO. (2010). The Development of the Star Compass in Garden Warblers, Sylvia borin. Ethology. 74, 285-292;
26. Verner P. Bingman. (1983). Magnetic Field Orientation of Migratory Savannah Sparrows With Different First Summer Experience. Behav. 87, 43-52;
27. Verner P. Bingman. (1984). Night sky orientation of migratory pied flycatchers raised in different magnetic fields. Behav Ecol Sociobiol. 15, 77-80;
28. HENRIK MOURITSEN. (1998). Redstarts,Phoenicurus phoenicurus, can orient in a true-zero magnetic field. Animal Behaviour. 55, 1311-1324;
29. Alexander Pakhomov, Anna Anashina, Nikita Chernetsov. (2017). Further evidence of a time-independent stellar compass in a night-migrating songbird. Behav Ecol Sociobiol. 71;
30. Stephen T. Emlen. (1967). Migratory Orientation in the Indigo Bunting, Passerina cyanea. Part II: Mechanism of Celestial Orientation. The Auk. 84, 463-489;
31. Stephen T. Emlen. (1970). Celestial Rotation: Its Importance in the Development of Migratory Orientation. Science. 170, 1198-1201;
32. Stephen T. Emlen. (1975). The Stellar-Orientation System of a Migratory Bird. Sci Am. 233, 102-111;
33. Bianca Alert, Andreas Michalik, Sascha Helduser, Henrik Mouritsen, Onur Güntürkün. (2015). Perceptual Strategies of Pigeons to Detect a Rotational Centre—A Hint for Star Compass Learning?. PLoS ONE. 10, e0119919;
34. William W. Cochran, Henrik Mouritsen, Martin Wikelski. (2004). Migrating Songbirds Recalibrate Their Magnetic Compass Daily from Twilight Cues. Science. 304, 405-408;
35. А. Д. Золотарёва, Н. С. Чернецов. (2021). Астрономическое ориентирование у птиц. Зоол. ж.. 100, 333-343;
36. Соколов Л.В. (2011). Современная телеметрия: новые возможности в орнитологии. Зоологический журнал. 90, 861–882.