https://www.thermofisher.com/ru/ru/home/products-and-services/promotions/russia-promos.html?cid=bid_cbu_sbu_r03_ru_cp1381_pjt6312_we43366_0db_bim_da_awa_at_s00_Biomolec
Подписаться
Оглавление
Биомолекула

Растения, которые делают «кусь!»

Растения, которые делают «кусь!»

  • 703
  • 0,5
  • 0
  • 2
Добавить в избранное print
Обзор

Аборигены, встретившиеся с деревом Я-Те-Вео. Рисунок из книги Джеймса Буля (James William Buel) «Земля и море» (1887 год). Рисунок в большом разрешении.

Хищные растения всегда привлекали внимание как широкой публики, так и ученых. Одно из первых серьезных исследований хищных растений провел еще Чарльз Дарвин. Он изучал росянку (Drosera) — как устроены ее ловчие листья, чем и как она питается, — и в письме своему другу геологу Чарльзу Лайелю отзывался о ней так: «Сейчас росянка интересует меня больше, чем происхождение всех видов в мире». Ну а широкая публика примерно в те же годы боялась человекоядных деревьев, которых выдумали неизвестные мистификаторы. Итак, кто же они такие — хищные растения — и как дошли до жизни такой?

Всем живым существам необходимы фосфор и азот; большинство растений получают их с помощью корней из растворенных в почве соединений этих элементов. Хищные (еще их называют насекомоядными, но это не совсем правильно — ведь едят они далеко не только насекомых) растения выработали приспособления для получения азота и фосфора из тел насекомых и других мелких животных. Приспособления эти включают структуры для привлечения жертв, их поимки, растворения и всасывания нужных растению соединений. Такая возможность дает этим растениям огромные преимущества для роста на почвах, бедных азотом и/или фосфором, на которых обычные растения расти не могут. Цветковых растений (а хищники встречаются только среди них) около 300 000 видов; из них, по разным оценкам, от 500 до 1000 видов хищных (рис. 1). Способность к хищничеству возникала в эволюционной истории цветковых многократно: так, две крупнейших группы хищных растений — семейства росянковых и пузырчатковых — друг другу не близкородственны.

Росянка круглолистная

Рисунок 1а. Хищные растения. Росянка круглолистная (Drosera rotundifolia).

Пузырчатка обыкновенная

Рисунок 1б. Хищные растения. Пузырчатка обыкновенная (Utricularia vulgaris L.).

Жирянка крупноцветковая

Рисунок 1в. Хищные растения. Жирянка крупноцветковая (Pinguicula grandiflora).

Саррацения

Рисунок 1г. Хищные растения. Саррацения (Sarracenia sp.).

Непентес Макфарлейна

Рисунок 1д. Хищные растения. Непентес Макфарлейна (Nepenthes macfarlanei).

Венерина мухоловка

Рисунок 1е. Хищные растения. Венерина мухоловка (Dionaea muscipula).

Росолист

Рисунок 1ж. Хищные растения. Росолист (Drosophyllum).

Иронично, что, хотя хищные растения активно изучал Дарвин — основатель эволюционной биологии, — о них любят говорить креационисты, пытаясь доказать, что эволюции не существует. Такие сложно устроенные новые структуры, как листья-ловушки дарлингтонии или ловчие пузырьки пузырчатки, говорят они, не могли возникнуть иначе как путем творения — ведь никаких промежуточных форм между ними и обычными растениями нет.

Первые опровержения этому дала ботаника: выяснилось, что существуют растения, которые, хотя не являются в строгом смысле хищными, но имеют некоторые из приспособлений «хищников». Например, у них могут быть липкие волоски, с помощью которых они приманивают и ловят насекомых (как у роридулы) или ловчие листья (как у дарлингтонии), но нет ферментов, которые позволяли бы переваривать их. В этом им помогают другие существа — бактерии, как в случае дарлингтонии, или даже другие насекомые, как в случае роридулы . Либо наоборот, у растения может не быть специализированных приспособлений — насекомые просто падают в воду, накапливающуюся в листьях растений, — но есть ферменты. Такое известно у некоторых бромелиевых.

Жуки Pameridea roridulae выработали специальный механизм защиты от прилипания — их клетки выделяют на поверхность кутикулы субстанцию, которая может легко отшелушиваться, и таким образом прилипает она, а не само насекомое [2].

Правда, по мере развития методов исследования некоторые факты о таких «недохищных» растениях пересматриваются — так, до недавнего времени считалось, что у дарлингтонии есть ловушки, но нет пищеварительных ферментов, но позже их все-таки обнаружили [3]. Однако вопрос о том, насколько растение использует свои собственные ферментные системы, а насколько полагается на симбионтов, остается открытым. Это само по себе показывает, что между типичными хищными и обычными растениями есть весь спектр переходных форм.

Дело Дарвина живет и побеждает!

Развитие методов геномики позволило изучать насекомоядные растения на принципиально новом уровне. Очевидно, что столь глубокие изменения в морфологии (развитие структур-ловушек) и биохимии (пищеварительные ферменты) растения должны определяться на уровне генома.

В мае 2020 года в журнале Current Biology вышла статья Пальфалви с соавторами, в которой исследовали геномы трех хищных растений [4]. Все они принадлежат к семейству росянковых: венерина мухоловка (Dionaea muscipula) — у нее ловушки — видоизмененные листья напоминают капкан с захлопывающимися створками или челюсти; альдрованда — водное растение с похоже устроенными, но гораздо более миниатюрными ловушками; и собственно, так полюбившаяся Дарвину росянка (но другой вид) — она приманивает жертв яркими листьями с блестящими каплями, к которым они и прилипают.

Размеры геномов у этих видов сильно различаются — у росянки 323, у альдрованды — 509, а у венериной мухоловки — 3180 м.п.н. (миллионов пар нуклеотидов). А теперь внимание, вопрос: «У кого из них недавно произошла полногеномная дупликация?». Если вы ответили — у венериной мухоловки, то вы неправы! На самом деле у альдрованды, а у венериной мухоловки геном такой большой из-за того, что у нее произошло размножение мобильных элементов. Вставки мобильных элементов, особенно недавние — большая проблема для сборки геномов. Поэтому неудивительно, что второй автор статьи, биоинформатик Томас Хакл, начал работу над геномом венериной мухоловки еще в 2011 году, а статья по результатам вышла только в 2020-м.

Но, как бы ни был труден путь, он привел к успеху. Авторы, собрав геномы всех трех растений, обнаружили, что число генов у них уменьшено : 18 тысяч у росянки и 21 у венериной мухоловки (у альдрованды 25 тысяч, но это из-за дупликации). Уменьшение это обусловлено в основном тем, что теряются многокопийные гены. Однако нашлось 279 ортогрупп (то есть групп генов разных видов, соответствующих одному гену их ближайшего общего предка), в которых у хищных растений генов стало не то что не меньше, а наоборот, сильно больше, чем у обычных растений (рис. 2) [4]. И выяснилось, что среди них гораздо больше «хищных» генов — кодирующих транспортеры азотных и фосфорных соединений, сигнальные пептиды, белки, участвующие в производстве слизи, в синтезе сахаров, необходимых для привлечения жертв.

Так же как и у тоже хищной, но совершенно не родственной им генлизеи, геном которой мы с коллегами изучили в 2013 году [1].

Увеличение и уменьшение семейств генов у хищных растений

Рисунок 2. Увеличение и уменьшение семейств генов у хищных растений. а — Число ортогрупп, в которых стало больше (синий цвет) и меньше (розовый цвет) генов. Оранжевым цветом выделены случаи, когда изменение числа произошло у всех трех видов растений из семейства росянковых, у двух из трех или только у одного. б — Функциональные группы генов, входящих в число 279 семейств, увеличенных у всех росянковых, и их связь с хищным образом жизни. Стрелки указывают последовательность событий в цикле охоты растения.

Лучшая защита — это нападение

Помимо собственно наличия генов важна их активность. Пальфалви с соавторами изучили транскриптомы ловчих листьев на разных стадиях их работы — в спокойном состоянии, в момент контакта с жертвой и в момент переваривания. Первоначально это сделано было в 2016 году, еще без геномной последовательности, по результатам сборки транскриптома [5]. Авторов той работы интересовал прежде всего набор генов, активирующихся при работе ловушки, и динамика их экспрессии. Они нашли, что при контакте с жертвой повышаются экспрессия генов сигнальных путей, активируемых жасмонатом, и синтез самого жасмоната. Затем наступает следующая стадия — экпрессируются гены, продукты которых необходимы для растворения тела жертвы — хитиназы, протеазы. Также вступают в действие гены белков — транспортеров неорганических ионов.

Секвенирование генома позволило расширить и уточнить эти результаты. Сравнив тканевую специфичность генов, экспрессирующихся в ловчей части листа, авторы показали, что после поимки жертвы начинают экспрессироваться гены, ортологи которых у арабидопсиса работают в корнях [6]. Это понятно — обычные растения получают соединения азота и фосфора из почвы с помощью корней, а хищные — из растворенной добычи с помощью листьев. Наличие собранного генома позволило авторам посмотреть на промоторы генов, ассоциированных с хищностью. Выяснилось, что промоторы генов, повышенно экспрессирующиеся после активации ловушки, обогащены сайтами связывания двух транскрипционных факторов — WRKY6 и WRKY29. У обычных растений эти транскрипционные факторы участвуют в ответе на стресс — как абиотический, так и биотический (в том числе защищая от патогенов и травоядных животных). Это подтверждает точку зрения, что плотоядность у растений возникла как модификация защитных механизмов («лучшая защита — это нападение!») [5]. Интересно, что у всех росянковых находится общая и уникальная для них дупликация генов-ортологов WRKY6, а у альдрованды и у венериной мухоловки еще и общая и уникальная для них (но не для росянки) дупликация WRKY29.

Реконструкция ключевых этапов в эволюции хищничества у росянковых

Рисунок 3. Реконструкция ключевых этапов в эволюции хищничества у росянковых. WGD — полногеномная дупликация (whole genome duplication); TE — мобильные элементы (transposable elements).

Авторы сравнили полученные ими данные по геномам росянковых с данными по секвенированию транскриптома другого хищного растения — непентеса (хорошо знакомых многим ярко-красных листьев-кувшинов) и нескольких родственных нехищных растений. Непентес принадлежит к семейству непентовых, которые вместе с еще несколькими мелкими семействами являются сестринской группой росянковых. Результаты филогенетического анализа дают основания считать, что ближайший общий предок этих двух групп уже был хищным растением [7]. Однако геномные данные говорят другое: ортогруппы, общие для росянковых и непентовых, не имеют отношения к хищничеству, а ортогруппы, связанные с хищничеством, уникальны. Из этого авторы делают вывод, что эти группы перешли к хищничеству независимо. Впрочем, с этим выводом не все согласны (реплика Виктора Альберта, специалиста по геномике растений, профессора Университета штата Нью-Йорк в Буффало) [8].

Зная то, насколько сложно и не всегда надежно установление ортологов у растений (особенно по транскриптомным данным и на фоне полногеномных дупликаций), я скорее согласна с теми, кто считает, что для вывода о двух независимых возникновениях нужно больше данных. Есть и другие вопросы, которые интересно было бы изучить — и работа Пальфалви с соавторами дает для этого прекрасную основу. Так, помимо перехода обычных растений к хищничеству в эволюции, видимо, был и обратный переход. Такие изменения, предположительно, происходили в семействе Dioncophyllaceae (принадлежат к той же группе растений, что и росянковые и непентовые, но ближе к непентовым). Из трех родов (в каждом из которых по одному виду) этого семейства один хищный — Triphyophyllum peltatum — и два нехищных. Некоторые изменения, такие как паразитический образ жизни, у растений необратимы, поскольку связаны с потерей большого количества генов, у которых нет дублирования. Хищничество, как мы теперь знаем, возникает в результате более тонких изменений, в основном на уровне регуляции генов и вариаций наборов генов в мультигенных семействах. Поэтому тут возможна большая гибкость, позволяющая переходы и от обычного образа жизни к хищному и обратно.

Литература

  1. Evgeny V Leushkin, Roman A Sutormin, Elena R Nabieva, Aleksey A Penin, Alexey S Kondrashov, Maria D Logacheva. (2013). The miniature genome of a carnivorous plant Genlisea aurea contains a low number of genes and short non-coding sequences. BMC Genomics. 14, 476;
  2. D. Voigt, S. Gorb. (2008). An insect trap as habitat: cohesion-failure mechanism prevents adhesion of Pameridea roridulae bugs to the sticky surface of the plant Roridula gorgonias. Journal of Experimental Biology. 211, 2647-2657;
  3. Marianne Koller-Peroutka, Stefanie Krammer, Anselm Pavlik, Manfred Edlinger, Ingeborg Lang, Wolfram Adlassnig. (2019). Endocytosis and Digestion in Carnivorous Pitcher Plants of the Family Sarraceniaceae. Plants. 8, 367;
  4. Gergo Palfalvi, Thomas Hackl, Niklas Terhoeven, Tomoko F. Shibata, Tomoaki Nishiyama, et. al.. (2020). Genomes of the Venus Flytrap and Close Relatives Unveil the Roots of Plant Carnivory. Current Biology;
  5. Felix Bemm, Dirk Becker, Christina Larisch, Ines Kreuzer, Maria Escalante-Perez, et. al.. (2016). Venus flytrap carnivorous lifestyle builds on herbivore defense strategies. Genome Res.. 26, 812-825;
  6. Модельные организмы: арабидопсис;
  7. G. Heubl, G. Bringmann, H. Meimberg. (2006). Molecular Phylogeny and Character Evolution of Carnivorous Plant Families in Caryophyllales — Revisited. Plant Biology. 8, 821-830;
  8. Elizabeth Pennisi. (2020). How Venus flytraps evolved their taste for meat. Science.

Комментарии