https://www.dia-m.ru/catalog/reactive/?utm_source=biomol&utm_campaign=up-baner#reactive-order
Подписаться
Оглавление
Биомолекула

Cколько глаз у трихоплакса?

Cколько глаз у трихоплакса?

  • 234
  • 0,0
  • 0
  • 0
Добавить в избранное print
Обзор

Выбор путей-дорог для Ниндзя-трихоплакса регулируется цветными монохромными сигналами (на зеленый пойдешь — пищу найдешь, а на красный пойдешь — пропадешь).

авторский коллаж с использованием рисунков с сайтов «Дизайн и графика» и Drawn to Draw

Статья на конкурс «Био/Мол/Текст»: Эволюция цветного зрения животных — это путь к пониманию эволюции мозга. Поиск ответа на вопрос «Как простейшее многоклеточное животное трихоплакс ориентируется в сложной цветовой среде на кораллах уже 780 млн. лет?» стал основным лейтмотивом экспериментальной работы по изучению селективной поведенческой реакции этого существа на световые поляризованные монохромные стимулы разной длины волны. Результаты этих исследований могут стать основой для понимания, как первые животные без формальной мозговой структуры и нейронов воспринимают цветовую информацию, на основе которой выбирают свой путь. Я расскажу о своих опытах на трихоплаксе и обнаружении цветового таксиса, определяющего специфические реакции на свет разной длины волны.

Конкурс «Био/Мол/Текст»-2021/2022

Победитель конкурса «Био/Мол/Текст»-2021/2022Эта работа заняла второе место в номинации «Биофизика» конкурса «Био/Мол/Текст»-2021/2022.

«БиоЛайн»

Партнер номинации — компания «БиоЛайн».


BIOCAD

Генеральный партнер конкурса — международная инновационная биотехнологическая компания BIOCAD.


«Диаэм»

Генеральный партнер конкурса — компания «Диаэм»: крупнейший поставщик оборудования, реагентов и расходных материалов для биологических исследований и производств.


«Альпина нон-фикшн»

«Книжный» спонсор конкурса — «Альпина нон-фикшн»

Вопрос мой прост и краток
Увы, никто на это
Ответа
Дать не мог!

Винни-Пух

Исследовать — это видеть то, что
видят все, но думать так, как не думает
никто.

Ганс Селье

Читатели конкурса «Био/мол/текст» в 2015 году помнят статью Евгения Глуханюка «Гипоксия, негипоксическая гипоксия и иммунитет» [1], в которой наш герой трихоплакс — простейшее многоклеточное животное из типа Пластинчатые (Placozoa) — выступил модельным животным и помог разобраться в механизме болезни у любителей пива. Теперь и мне очень хочется поделиться результатами своих исследований по цветной светочувствительной системе трихоплакса с большой, профессиональной, взыскательной и заинтересованной аудиторией журнала «Биомолекула».

Трихоплакс живет в теплых морях на кораллах и ориентируется в сложной цветовой среде уже 780 млн. лет. По строению он считается одним из самых примитивных животных (состоит из 6 типов клеток: дорсальные, вентральные, железистые, волокнистые, кристаллические и липофильные при общем их количестве 10–50 тысяч в зависимости от размера). Он плоский и округлый — как блинчик диаметром 0,5–1,5 мм и толщиной не более 25 мкм, но при этом имеет социальное пищевое поведение [2]. Его яркая и свободолюбивая жизнь вдохновила композитора Александра Либерманна на сочинение музыкальной пьесы «Placozoa». По мнению композитора, музыка «представляет собой попытку структурно представить жизнь Placozoa. Каждая минута этой композиции представляет собой примерно 100 миллионов лет эволюции Placozoa, после которых они все еще сохраняют эту необычайную простоту. Placozoa может воспроизводиться, отпочковавшись от части своего тела, которая затем уплывает, или, что чаще всего, разделяясь на две части. Этот процесс расщепления отражается в моменте, когда все семь мотивов клеточного типа объединяются — и снова разделяются. Семь мотивов проявляются индивидуально, но регулярно в формальной архитектуре произведения. Это его структурный “Бауплан” ». Фрагмент «танца» трихоплакса, управляемого цветными световыми стимулами под музыку пьесы «Placozoa», представлен на видео 1.

Бауплан (нем.) — в биологии «структура строения организма».

Видео 1. Танец трихоплакса. Световой дирижер — Даниил Козырицкий, музыка Александра Либерманна.

видео автора

Внутренний мир трихоплакса привлекает и художников. Они отражают его в своих рисунках в образе воина Ниндзя-trichoplax (см. заглавную картинку), который постоянно ищет жертву-пищу (микроводоросли), которую коллективно поедает, как пираты Карибского и Средиземного морей нападают на жертвы-корабли. Дорогой читатель, если будете на этих теплых морях, можете повстречаться на коралловых рифах с первым многоклеточным животным трихоплаксом. Только возьмите с собой маску-микроскоп.

Глава Первая, в которой мы знакомимся с трихоплаксом

Вас, наверное, удивляет, почему его так странно зовут, а если вы знаете греческий, то удивитесь еще больше. Это необыкновенное имя Trichoplax adhaerens подарил ему австрийский зоолог Франц Шульце в 1883 году. Название рода образовано от др.-греч. Θρίξ (род. п. τριχός) («волос») и πλάξ («пластинка»), а в качестве видового названия взято лат. adhaerens («прилипающий»). Внешне трихоплакс (рис. 1) весьма далек от художественного вымысла Ниндзя-trichoplax (как на заглавной картинке).

Трихоплакс — анти-ниндзя

Рисунок 1. Трихоплакс — анти-ниндзя. Внешний вид одного (слева) и группы (справа) трихоплаксов перед началом экспериментов по определению селективной поведенческой реакции на световые стимулы.

фото автора

Настоящий трихоплакс и ниндзя-трихоплакс близки по внутреннему содержанию. Ниндзя — призраки японской ночи — обладают хорошим зрением, виртуозно ориентируется в пространстве и имеют на вооружении яды — «дзагараси-яку». Трихоплакс, как и ниндзя, имеет для защиты шары с ядом, а также вентральный и дорсальный слои клеток, которые защищают желеподобную «мыслящую» субстанцию, состоящую из железистых, липофильных и волокнистых клеток. Трихоплакс ловко переворачивается, ориентируясь, где верх и низ; перемещается за счет шевеления ресничек вентрального слоя; а когда вытягивается в нитку, перемещается как змея. Считается, что благодаря хемотаксису трихоплакс находит свою пищу — цианобактерии и микроводоросли — и коллективно их поедает [2]. По мнению ученых, железистые клетки выделяют нейропептиды, передающие сигнал другим трихоплаксам, приглашая к совместной трапезе [3].

Но, по моей гипотезе, для выживания он должен иметь сенсорную структуру, чувствительную к богатому цветному миру кораллов, в котором обитает, и хорошо различать по цвету пищу и врагов. Поиску этой светочувствительной системы и посвящены мои исследования и эта статья. (При этом я отдаю себе отчет, что биофизические основы механизмов фотосенсорной системы трихоплакса требуют проведения углубленных исследований на молекулярном и клеточном уровне — которые, возможно, однажды я и выполню.)

С момента открытия трихоплакса в 1883 году по настоящее время ученые одержимы первичной «волосатой пластинкой», которая при движении может бесконечно менять форму (с фрактальной линией периметра), клонировать себя как пластинка с голограммой, жить бесконечно в теплой морской воде, не иметь онкологии, регенерировать

Регенерация — очень интересное свойство живых организмов, давно приковывающее внимание ученых. К сожалению, чем более высокоразвит организм, тем слабее эта суперспособность. И хотя регенерацию трихоплакса и других простых животных мы ранее не рассматривали, на «Биомолекуле» есть статья про регенерацию у амфибий и более сложных животных: «Регенерация на кончиках пальцев» [4]. — Ред.

Простое строение тела трихоплакса сделало это животное полезной моделью для изучения эволюции различных биосистем многоклеточных животных [5], таких как цветное зрение и мозг. Возможно, он достоин того, чтобы войти в пантеон существ, которым «Биомолекула» посвятила спецпроект «Двенадцать модельных организмов».

Трихоплакса изучают исследователи на кафедре биоинженерии Стэнфордского университета под руководством профессора Ману Пракаша [6] и характеризуют его как «новую модельную систему, обеспечивающую отличную основу для понимания, как животные интегрируют информацию из сложной среды; но не имеющую традиционной архитектуры обработки информации, такой как нервная система». Члены международной группы Леонид Мороз (США), Дарья Романова (Россия) и Андреа Кон (Германия) считают, что трихоплакс «чисто химический вычислительный интегративный механизм без нейронов и какого-либо анатомически определенного интегративного центра или ядра. Появляющиеся экспериментальные данные, по-видимому, подтверждают возможность создания универсального химического аналога мозга типа “Солярис” без мозга как такового и без нейронов» [7].

В 2018 году стэнфордские исследователи отмечали [6]: «Наши текущие исследования сосредоточены на взаимодействии между динамикой ресничек (ответственной за передвижение животных), светочувствительностью отдельных клеток и поведенческой реакцией. Мы также охарактеризуем роль различных типов клеток (среди 6 известных типов клеток Trichoplax) в фототаксисе». В этот же период в презентации к лекциям знаменитый немецкий исследователь профессор Бернд Шривотер отмечает, что трихоплакс имеет положительный фототаксис и не проявляет селективной поведенческой реакции при облучении светодиодным светом (синим — 470 нм, зеленым — 570 нм, желтым — 590 нм и красным — 625 нм). Вопрос «В каких клетках у трихоплакса размещены фотосенсоры?» остается открытым.

Основные усилия исследователей трихоплакса сегодня направлены на исследование его клеточного строения, генома, прототипа нервной системы. А вот по оптической сенсорной системе в литературе нет нормально систематизированных данных. В 2008 году в отсеквенированном геноме трихоплакса было обнаружено четыре гена опсинов [8]; также найдены рецепторы серотонина и мелатонина; фермент ааNAT; а также потенциал-чувствительные ионные каналы натрия и кальция, что позволяет предположить наличие светочувствительной системы. В 2012 году исследователи из Ганноверского университета ветеринарной медицины отмечают наличие положительного и отрицательного фототаксиса у трихоплакса. В 2014 году приводятся экспериментальные данные о том, что днем активность трихоплаксов возрастает, а ночью уменьшается.

До проведения моих исследований наличие у трихоплакса цветных фотосенсоров не рассматривалось. В 2020 году при облучении трихоплакса поляризационными и монохромными источниками света я обнаружил у него RGB-фототаксис [9], [10] (рис. 2) — селективную поведенческую реакцию на световые монохромные стимулы с разной длиной волны и поляризацией. Но ведь еще надо разыскать в теле трихоплакса клетки, в которых находятся светочувствительные сенсоры и структуры логической обработки информации о цвете светового стимула. В этот поиск я взял с собой друга детства Винни-Пуха (рис. 3).

Тонкий мостик «соломинка-световод»

Рисунок 2. Тонкий мостик «соломинка-световод».

Открытие RGB-фототаксиса у простейшего многоклеточного животного трихоплакса очень важно. Согласно теории цветного зрения, в основе которой лежит принцип унивариантности, открытый Раштоном в 1972 году [11], цвет определяется по логическому сравнению сигналов от двух фоторецепторов. Возникает вопрос, где у трихоплакса, не обладающего нервной системой, происходит это сравнение?

Итак, следуя по «соломенному мостику» унивариантности цветного зрения, мы переходим в среду восприятия цветовой информации и ее обработки для принятия решения, влияющего на поведенческую реакцию животного. Трихоплакс и самоорганизация его синцитиальных волокнистых клеток может стать мостиком для понимания эволюции разума без формальных нейронных структур.

авторская интерпретация сказки «Соломинка, Лапоть и Пузырь»

Синцитий (от др.-греч. σύν «вместе» + κύτος «клетка», букв. — «соклетие») — тип ткани у животных, растений и грибов с неполным разграничением клеток, при котором обособленные участки цитоплазмы с ядрами связаны между собой цитоплазматическими мостиками. Примером синцития является зародышевая соединительная ткань — мезенхима.

Глава Вторая. «Отправляемся в икспедицию», — сказал Винни-Пух

Трихоплакс — Винни-Пух

Рисунок 3. Трихоплакс, похожий на Винни-Пуха — плюшевого мишку, покрытого такими же короткими ворсинками.

У обоих нет формальных мозгов, но есть сказочный разум.

адаптированный рисунок автора из фотографии трихоплакса

Начало просто замечательное, но где взять вторую строчку?
Винни-Пух

Изучив фолианты, манускрипты и карты клеточного строения трихоплакса, а также новые тенденции в поисках тайн животного [3], [5–7], [12–21], мой плюшевый друг детства предложил новую карту клеточного строения трихоплакса (рис. 4), на которой нанесены основные клетки и их взаимодействия с учетом последних открытий ведущих искателей клеточных тайн трихоплакса. Эта карта позволит определить возможные расположение светочувствительных структур и механизм их работы. Для удобства железистые клетки типа 2 я назвал Placo Eye (глаз пластинчатых), кристаллические клетки — Placo Dorsal Eye (дорсальный глаз пластинчатых), а область взаимодействующих волокнистых клеток, возможно обрабатывающих информацию о цвете световых стимулов и формирующих сигналы для дорсальных и вентральных клеток на движение тела трихоплакса, — Placo Brain (мозг пластинчатых). Правда, чтобы с уверенностью утверждать, что эти клетки выполняют названные функции, предстоит еще немало работы…

Успех поиска сокровищ и тайн трихоплакса зависит от точности составления карты. Многие исследователи тайн трихоплакса составляют свои карты и стремятся сделать открытия в области биофизики, физиологии, цитологии, морфологии, генетики и сенсорных структур трихоплакса, а также характеризуют его как «химический вычислительный интегративный механизм без нейронов». Поиск этих гипотетических областей только начинается и ведется на базе современных микроскопов и их программного обеспечения [3], [5–7], [12–15]. Следуя карте Винни-Пуха (рис. 4), я расскажу тебе, дорогой Читатель, о секретах и тайнах трихоплакса.

Карта трихоплакса

Рисунок 4. Карта клеточного строения краевой зоны трихоплакса для поиска Placo Eye, Placo Dorsal Eye и Placo Brain.

адаптированная Винни-Пухом схема структурного строения трихоплакса [3], [18]

Обычно кладоискатели при поиске сокровищ обращают внимание, куда падает солнечный свет и тень от самой длинной ветви сухого дерева. На карту нанесены направление и поляризация лучей света в морской световой среде трихоплакса. В отличие от карт-предшественников [3], [5–7], [12–15], [18], новая карта составлена с учетом световой среды обитания трихоплакса на глубине 20 метров и физики распространения света в морской воде. С глубиной меняется спектр света: привычные нам красный, оранжевый и желтый (длинноволновые) цвета исчезают, и на глубине остается зелено-фиолетовая и ближняя ультрафиолетовая (УФ-А) гамма. Диапазон УФ-А с длинами волн 365–395 нм вызывает слабое свечение кальцита (типа арагонита) красным и желтым светом, но для микробиоты коралловых рифов это свечение благотворно. Кальцит обладает свойством двулучепреломления, поляризуя выходящий свет. На кристаллические клетки, расположенные под дорсальными клетками, неполяризованный зелено-фиолетовый свет падает сверху, вызывая свечение кристалла арагонита. На железистые клетки второго типа свет падает в горизонтальной плоскости. Эти замечательные свойства мы детально рассмотрим ниже.

Трихоплакс имеет: три слоя клеток (дорсальный и вентральный эпителий и слой волокнистых клеток), центральную и краевую зону по периметру, зональное размещение определенных подтипов клеток. При этом каждый тип и подтип клеток, видимо, играет свою роль, которую изучают многие ученые (Л.Мороз, Д. Романова, Т. Майорова, М. Никитин и др.) [7], [12], [14]. В прошлом насчитывалось пять типов клеток (дорсальные, вентральные, железистые, липофильные и волокнистые), сегодня к ним добавились еще два: кристаллические и три слоя волокнистых клеток. Последние в зависимости от их формы дополнительно делят на пять подтипов (рис. 5) [13]. Кроме того, западные исследователи трихоплакса постоянно уточняют функциональное разнообразие и расположение железистых клеток животного (рис. 6).

Реконструкция волокнистых клеток

Рисунок 5. Реконструкция пяти волокнистых клеток (FC 1–5) липофильной зоны (центральной зоны, в которой в вентральном слое расположены липофильные клетки, участвующие во внешнем пищеварении).

Визуализация поверхности показывает, что некоторые клеточные отростки волокнистых клеток толстые и широкие (стрелки), в то время как другие — круглые и тонкие (наконечники стрел).
Широкие отростки FC 4 и 5 расширяют более узкие ветви, которые выступают в разных направлениях.

фото из работы Т. Майоровой [13]

Три типа железистых клеток трихоплакса

Рисунок 6А. Три типа железистых клеток трихоплакса.

Железистые клетки типа 1 отличаются большими электронно-плотными секреторными гранулами и единственной ресничкой, расположенной в глубокой ямке.
Тип 2 лишен ресничек, но имеет микровилли и секреторные гранулы меньшего размера с электронно-просвечивающимся содержанием.
У типа 3 в наличии единственная ресничка и мельчайшие секреторные гранулы с текстурным содержимым.

С точки зрения сенсорики интереснее всего тип 2, с микровиллями: это не реснички для движения, но сенсорные структуры для восприятия (например, такие же есть в глазах планарий).
Индивидуальная роль каждого типа этих клеток пока неизвестна.

Карта расположения железистых клеток трихоплакса

Рисунок 6Б. Карта расположения железистых клеток трихоплакса.

Клетки типа 2 находятся ближе всего к краю тела, а тип 1 сгруппирован в концентрическое кольцо. Клетки типа 2 и типа 3 смешаны в липофильной зоне, но отсутствуют в центре.

Общее количество клеток в теле трихоплакса около 50124 шт. [22], типы и подтипы которых (всего 12) отличаются строением и расположением в теле трихоплакса. Особую роль играют кристаллические (о которых далее по тексту) и железистые клетки, коих насчитывается около 1328 шт. [15], [22]:

  • клеток типа 1: ~280 шт.;
  • клеток типа 2: ~900 шт.;
  • клеток типа 3: ~148 шт.

Из карты (рис. 4) следует, что на две железистые клетки 2 типа приходится одна кристаллическая клетка, и они соединены через волокнистые клетки. Мы приблизились к раскрытию тайн функционирования кристаллических и железистых клеток как основы светочувствительной сенсорной системы трихоплакса.

Глава Третья. Тайна «бриллиантового блеска» трихоплакса

Тайна блеска трихоплаксов в поляризованном свете оптических микроскопов имеет свою драматическую историю: то охотники за открытиями видят блеск по краю тела, то по всему телу (у трихоплакса штамма Н4 [23]). Трихоплакс — как тайник с бриллиантами под обивкой стула в романе «12 стульев» (рис. 7).

Стул с волосатой обивкой в стиле «трихоплакс»

Рисунок 7. Стул с волосатой обивкой в стиле «трихоплакс». Исследователей особенно интригует мерцание кристаллических клеток, которых около 150 шт. в каждом животном. Да! Однако в кристаллических клетках трихоплакса находятся не бриллианты, а кристаллы кальцита со структурой арагонита (CaCO3). На срезе они предстают ромбами или квадратами со стороной 1,5–2,5 мкм [24].

коллаж автора с использованием изображения с сайта «ООО “Елена”»

Дело в том, что кристаллы эти особые, обладающие свойством двулучепреломления. И это еще не все! Когда на кристалл арагонита попадает свет определенной длины волны, он начинает люминесцировать красным! Он светится! Согласно карте (рис. 4), кристаллические клетки находятся в краевой зоне между дорсальными и железистыми клетками второго типа. Кристаллическая клетка сразу привлекла к себе внимание искателей открытий. Здесь происходит биосинтез кристалла арагонита [13]; ядро имеет чашеподобную форму, совсем как отражатель (рефлектор) в фонариках; цитоплазма прозрачная [12] (рис. 8).

Кристаллическая клетка трихоплакса

Рисунок 8. Кристаллическая клетка трихоплакса.

Кристаллическая клетка (стрелка) располагается у края тела животного под дорсальным эпителием (1) и контактирует с волокнистой клеткой (2).

Кристалл арагонита

Рисунок 9А. Кристалл арагонита.

m — митохондрия
n — ядро кристаллической клетки,
p — выступы кристаллических ячеек.

Кристаллы арагонита за пределами кристаллических клеток

Рисунок 9Б. Кристаллы арагонита за пределами кристаллических клеток.

Волокнистая ячейка с пустым пространством в ее включении, соответствующим по форме и размеру кристаллу арагонита в кристаллической клетке.

in — место кристалла;
n — ядро;
mc — батарея митохондрий.

Такая структура кристаллической клетки отдаленно напоминает строение глаза как светочувствительного датчика: кристалл арагонита окружен митохондриями, которые могут улавливать его свечение как микробиота на кораллах. Конструкция этих «тайничков с кристаллами» заинтриговала многих исследователей, но найти ключик к этой тайне удалось не сразу. Тайна первая: распределение россыпи кристаллов арагонита по телу животного, тайна вторая: функциональное назначение кристаллов арагонита в кристаллических клетках, которые взаимодействуют с системой синцитиальных волокнистых клеток.

Разгадка тайны россыпи кристаллов арагонита по телу трихоплакса проста. Кроме как в кристаллических клетках, арагонит обнаружен и в отдельных типах волокнистых клеток центральной зоны (рис. 9) [13]. В волокнистой клетке рядом с кристаллом арагонита находится ядро и скопление митохондрий, которые не фланкируют кристалл [23]. Охотник за открытиями [12], [13] объясняет этот факт фагоцитарной активностью волокнистых клеток.

Однако исследователей кристаллических клеток [6], [7], [12], [13], [24] почему-то не заинтересовало двулучепреломление и красное свечение кристалла арагонита CaCO3 в окружении митохондрий. Они определили кристаллические клетки просто как датчик гравитации [24], роль которого выполняет микрокристалл арагонита. Но для определения гравитации достаточно обычных кристаллов карбоната кальция без уникальных физических свойств люминесценции и двулучепреломления.

Мудрая природа использует кристалл арагонита не только у трихоплакса, но и в глазах трилобитов, офиур и хитонов как двулучепреломляющую линзу (рис. 10). Эти животные имеют на поверхности тела сотни глазков с арагонитовыми линзами, которые позволяют им различать свет и тень в мутной воде и на расстоянии до двух метров различать рыб размером 20 см.

Моллюск Хитон и его арагонитовые глаза

Рисунок 10. Моллюск Хитон и его арагонитовые глаза. Масштабный отрезок: 200 мкм.

(а) — хитон Acanthopleura granulata.
(б) — увеличенные пластинки в передней части раковины с черными точками-глазами по краю.
(в) — увеличенный край раковины с прозрачными линзами, обозначенными стрелками (белые — более старые, поврежденные глаза; черные — более новые).

У трихоплакса кристаллы арагонита могут служить преобразователями света, поглощение которого позволяет митохондриям вырабатывать больше АТФ или квантов электричества [27]. Ученые Института биофизики клетки РАН (Пущино) отмечают, что мембраны митохондрий способны «конденсировать, передавать, а также суммировать и индуцировать на мембрану, в случае необходимости, кванты электричества» [27]. Хочется отметить, что волокнистые клетки имеют батарею из митохондрий (обозначена как mc на рис. 9), функциональное назначение которой пока не определено и не описано современными биологами и которое еще ждет своих охотников за открытиями.

Ближний ультрафиолет УФ-A (395 нм) попадает на кристаллы арагонита, вызывает его люминесцентное свечение красным светом 630 нм, которое увеличивает митохондриальный потенциал и синтез АТФ. Этот эффект влияния красного света на синтез АТФ наблюдается и в глазах японских перепелов, глаза которых служат биофизической моделью глаз человека [28]. Эффект присущ всем биологическим объектам, энергия которых зависит от уровня АТФ, вырабатываемого митохондриями. Ученые Института биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН [28] показали, что низкодозовое светодиодное облучение клеток ретинального пигментного эпителия глаз приводит к повышению их митохондриального мембранного потенциала на 16–33% при синем свете (450 нм), а красное освещение (630 нм) более удваивает его (рис. 11).

Мембранный потенциал митохондрий увеличивается

Рисунок 11. Мембранный потенциал митохондрий увеличивается при светодиодном освещении — больше всего при красном.

Чем больше длина волны источника света, тем сильнее повышается мембранный потенциал митохондрий и тем больше синтез АТФ.

адаптированный автором график из работы [28] с учетом исследований Ганноверского ветеринарного университета

Ведущие исследователи-биологи трихоплакса почему-то не изучили связь люминесцентного свечения арагонита и уровня АТФ; и не предположили, что это может работать как датчик ближнего ультрафиолета [29]. Арагонит переизлучает УФ-свет 395 нм в красном спектре (630 нм), а он воспринимается митохондриями, которые увеличивают синтез АТФ. Эти носители энергии выполняют также сигнальную функцию и служат выходным сигналом кристаллических клеток и входным — для волокнистых клеток. Известно, что АТФ и управляемые ею рецепторы P2X являются компонентами древнейшей сигнальной системы [30], [31], видимо, у трихоплакса (в его волокнистых клетках) они играют ту же роль.

Сигналы АТФ поступают на рецепторы Р2Х волокнистых клеток, которые формируют управляющий поток нейроносителей для вентральных, дорсальных и железистых клеток. В железистых клетках типа 2 находится серотонин, фермент aaNAT и мелатонин, как в клетках шишковидной железы животных. Эта маленькая железа управляет концентрацией серотонина и мелатонина через АТФ-зависимый фермент aaNAT, концентрация которого ночью (в темноте) максимальна, а днем (при свете) минимальна. При подавлении светом концентрации мелатонина повышается уровень серотонина — при этом повышается и двигательная (поведенческая) активность животного [32].

Кристаллические клетки с датчиком УФ-А являются аналогом теменного глаза животных. В соответствии с картой (рис. 4), кристаллические клетки находятся в области Placo Dorsal Eye трихоплакса, и таких кристаллических клеток с датчиком УФ-А у одного животного 0,15–0,4% от общего количества клеток животного.

Теменно́й глаз (третий глаз, непарный глаз) — непарный светочувствительный орган некоторых бесчелюстных, рыб, земноводных и рептилий. Воспринимает интенсивность света (но не может давать изображение) и работает как эндокринная железа, участвуя в регуляции многих суточных и сезонных ритмов (рис. 12).

Теменной и обычные глаза ящериц

Рисунок 12. Теменной и обычные глаза ящериц. В отличие от обычных глаз, роль которых и так понятна, эволюционно сохранившийся теменной глаз играет роль датчика света для управления циркадными ритмами.

Глава Четвертая. Где же наши остальные глазки, которые различают краски мира кораллов?

Дорогой Читатель, тема эволюции глаз настолько обширна и интересна, а также хранит в себе столько еще не открытых тайн, что за некоторыми из них мы вас отправим к другим статьям «Биомолекулы»: «Разные глаза — разные возможности» [33], «Особенности механизмов зрения птиц» [34] и «Пазл магнитного компаса птиц» [35]. А сами продолжим путешествие по поиску светочувствительной системы нашего загадочного животного, которая находится у корня эволюции зрения многоклеточных животных; постараемся взглянуть на краски мира глазами трихоплакса (рис. 13).

Глаза исследователя Trichoplax

Рисунок 13. Глаза исследователя Trichoplax, в зрачках которого отражается трихоплакс, указывающий на эволюционную связь между ними.

Впервые полный геном трихоплакса был секвенирован в 2008 году [8]. На данный момент у трихоплакса обнаружены гены опсинов , чувствительных к красному, зеленому, синему и фиолетовому свету; а также гены G-белков и лизин, который синтезируют симбионты [36] (именно за остаток лизина к белку опсину присоединяется его светочувствительный кофактор — ретиналь). Для наглядности в соответствии с картой (рис. 4) начнем составлять гипотетические модели светочувствительной сенсорной системы трихоплакса, что позволит прикинуть общее количество «глаз» у него. Светочувствительные опсины и рецепторы мелатонина сформировались из протоопсинов в ходе эволюции пластинчатых. Найдя клетки с серотонином и мелатонином, имеющие микровилли, можно предположить, что в них и находятся светочувствительные опсины — видимо, это железистые клетки типа 2. На рис. 14 приведена общая схема светочувствительной сенсорной системы, состоящей из железистой, кристаллической и волокнистых клеток.

На «Биомолекуле» опубликованы прекрасные обзоры, посвященные родопсину [37] и GPCR-рецепторам в общем [38], [39], а также рассказывают, как опсины открывали у весьма примитивных животных, которые и глаз-то толком не имеют [40]. Предлагаем читателям ознакомиться с этими работами.

Гипотетическая модель светочувствительной сенсорной системы трихоплакса

Рисунок 14. Гипотетическая модель светочувствительной сенсорной системы трихоплакса, состоящая из Placo Eye и Placo Dorsal Eye и волокнистых клеток.

авторский коллаж с использованием моделей клеток из работ [22], [23], [25]

Фоторецепторы называются рабдомерными, если светочувствительные опсины размещены в микровиллях. Такое устройство микровиллей имеет свои преимущества, например, способность воспринимать поляризованный свет. В мутной морской воде в поляризованном свете видно далеко, что очень важно для выживания трихоплакса.

Расположенные рядом с кристаллическими клетками по краю тела железистые клетки типа 2 со светочувствительными микровиллями я назвал Placo Eye, и таких «глаз» у одного животного 38% от общего количества железистых клеток типа 2 — 342 штуки, по две на одну кристаллическую клетку (рис. 14). Остальные микровилли других железистых клеток типа 2 выполняют другие сенсорные функции. При движении трихоплакс приподнимает края тела, в которых находятся железистые клетки типа 2 и вращается, как бы сканируя окружающее пространство сенсорами этих клеток.

Глава Пятая. Эксперимент по изучению сенсорной системы трихоплакса

Учитывая функциональные особенности и строение кристаллических и железистых клеток и их связи с волокнистыми клетками, я проводил поведенческие эксперименты на трихоплаксе, изучая его реакции на монохромные световые стимулы с разной поляризацией: красные (630 нм), зеленые (532 нм) и УФ-А (395 нм). Для эксперимента я создал двух-веб-камерный микроскоп, выполненный в современном молодежном дизайне и записывающий все на видео (рис. 15). В эксперименте:

  • рассеянный УФ-А свет (395 нм) подавался в чашку Петри с морской водой, где резвился трихоплакс, попадая на кристаллы арагонита кристаллических клеток;
  • видимый же свет подавался в чашку Петри через оптоволокно, ориентированное для освещения микровиллей железистых клеток типа 2, которые находятся по краю тела животного;
  • для подтверждения результатов эксперимента, проведенного в Ганноверском ветеринарном университете, в чашку Петри с трихоплаксами подавались световые стимулы со светодиодного волоконно-оптического светильника.
Отладка оборудования

Рисунок 15А. Отладка оборудования для подачи световых стимулов по оптоволокну прямо в чашку Петри, под специально разработанный двух-веб-камерный микроскоп.

фото автора

Отладка оборудования

Рисунок 15Б. Отладка оборудования для подачи зеленых стимулов по оптоволокну.

фото автора

Результаты экспериментов приведены на рис. 16, видео 2 и табл. 1.

Поведенческие реакции трихоплакса на световые стимулы

Рисунок 16. Поведенческие реакции трихоплакса на световые стимулы разной длины волны и поляризации.

:RGB-фототаксис (источники света — лазеры).
— — →: положительный фототаксис (диодные источники света).

При подаче неполяризованного света от светодиодов (красного, зеленого и синего) наблюдается положительный фототаксис (пунктирная линия) независимо от цвета стимула.
При подаче поляризованного красного света расстояние от источника света увеличивается (трихоплакс убегает со света — отрицательный фототаксис).
При подаче поляризованного зеленого света трихоплакс останавливается, форма тела меняется на фестончатую.
При подаче неполяризованного УФ-А света трихоплакс округляется и движется к источнику света (положительный фототаксис).

график и фото автора

Видео 2. Динамика изменения селективной поведенческой реакции трихоплакса на световые стимулы с разной длиной волны и поляризацией.

видео автора

После обнаружения селективной поведенческой реакции на цветные световые стимулы была проведена оценка повторяемости и управляемости трихоплакса с помощью световых стимулов с различной длиной волны (табл. 1). При пересадке трихоплакса в чашку Петри произошло случайное скручивание его плоского тела по типу восьмерки, что во время эксперимента повысило наглядность управления движением трихоплакса и кинезисом его клеток. Для демонстрации управляемости движением трихоплакса в чашку Петри с животным циклично подавались зеленые и УФ-А световые сигналы: первые воспринимают микровилли железистых клеток второго типа, а ультрафиолет действует на кристаллические клетки. Более подробно результаты эксперимента изложены статьях [9], [10] и в фильме «Управление Трихоплаксом».

Таблица 1. Оценка поведенческой реакции трихоплакса при подаче и смене световых стимулов.
Данные автора по результатам обработки видеофиксации эксперимента
№ цикла Длина волны светового стимула Реакция испытуемого Trichoplax Время воздействия
1 532 нм Замер и сохранял перекрученную форму 58 сек
Led6500K Форма восьмерки сохранилась 12 сек
395 нм Начал интенсивно двигаться, раскручивая восьмерку 60 сек
2 532 нм Процесс раскручивания остановлен, замер и на краях пластинки появились зубцы — эффект кленового листа 37 сек
395 нм Начался активный процесс раскручивания восьмерки до полного восстановления формы тела до стандартной, мгновенный переворот на 50-й секунде 50 сек
Начал активно двигаться в сторону источника света 15 сек
3 532 нм Остановлено активное движение, на краях пластинки появились зубцы 34 сек
395 нм Восстановилась активность движения, края пластинки округлились 82 сек
4 532 нм Активность снизилась до остановки, края пластинки заострились 60 сек
395 нм Края округлились, активность движения возросла 55 сек
5 532 нм Остановлен, края пластинки заострились 33 сек
395 нм Началось активное движение, края пластинки округлились 100 сек

В ходе проведенных экспериментов показано, что трихоплакс имеет:

  • разную селективную реакцию на цвет (поляризованный красный — отрицательный фототаксис, поляризованный зеленый — остановка движения и кинезис клеток тела, неполяризованный УФ-А — положительный фототаксис), а также на поляризацию света или ее отсутствие;
  • трихоплакс управляем (УФ-А свет — положительный фототаксис, зеленый — остановка);
  • при неполяризованном светодиодном свете наблюдается положительный фототаксис.

При черно-белом фототаксисе нет необходимости сравнивать сигналы с фотосенсоров, однако цветное зрение этого требует. Но если у трихоплакса нет нервной системы, где же осуществляется такое сравнение?

Глава Шестая. Глаза — это часть мозга, вынесенная на периферию

У трихоплакса имеется множество кристаллических клеток и железистых клеток второго типа, связанных с волокнистыми клетками, которые могут формировать сенсорную систему, чувствительную к длине волны света и поляризации. Многие исследователи отмечают, что перед выбором направления движения трихоплакс вращается вокруг оси, как будто сканируя окружающее пространство, выбирая путь (рис. 17). 

Трихоплакс — глазастый мозг

Рисунок 17. Трихоплакс — глазастый мозг.

коллаж автора на основе сайта с мемами

Определив на карте (рис. 4) месторасположение гипотетической области Placo Eye и количество этих «глазок» (около 340 штук у одного взрослого животного), задаешься вопросом, как трихоплакс распознает цвет. Согласно теории цветного зрения, в основе которой лежит принцип унивариантности, цвет определяется по сравнению сигнала от двух фоторецепторов, а это требует логических операций [17].

Селективная поведенческая реакция трихоплакса на поляризованные световые стимулы показывает, что он принимает решение, исходя из цвета светового стимула и его поляризации. Попробуем вычислить область, где это может происходить. Учитывая межклеточные контакты и положение железистых клеток типа 2, расположенных по периметру тела, можно предположить, что такое сравнение осуществляет трехслойная матрица из волокнисто-синцитиальных клеток (рис. 18). Она также может обрабатывать информацию от многих железистых клеток с микровиллями, в которых сосредоточены механо- и хеморецепторы, и формировать управляющие стимулы для дорсальных и вентральных клеток. 3D-матрица состоит из около 2219 волокнистых клеток [22], которые могут самоорганизовываться путем образования синцитиальных мембранных контактов и общей цитоплазмы [19].

Схематические поперечные сечения трихоплакса

Рисунок 18. Схематические поперечные сечения трихоплакса.

Волокнистые клетки располагаются в три слоя и контактируют между собой, с дорсальными, вентральными клетками, с железистыми, липофильными и с шарами с ядом (вакуоли SS). Кристаллические клетки были были открыты в 2014 году, поэтому их нет на этой схеме трихоплакса. Шары с ядом выпускаются трихоплаксом при угрозе нападния на него хищника.

Исследования в области самоорганизации синцитиальных клеточных структур активно разворачиваются, и трихоплакс как модельное животное поможет исследователям решить проблему самоорганизации биокомпьютеров без нейронных сетей. Международная группа исследователей трихоплакса, возглавляемая нейробиологом профессором Леонидом Морозом из университета Флориды (США) возлагает большие надежды на трихоплакса для «создания универсального химического аналога мозга типа “Солярис”» [7].

Есть и другой примитивный организм, удостаиваемый звания «биокомпьютера» — это слизевик: «Примитив не приговор, или Physarum polycephalum разумный» [41], «Умная слизь в XXI веке: кто такие миксомицеты, зачем и для чего их изучать?» [42].

Во многих манускриптах написано о тесной связи краевой и центральной зон трихоплакса, поэтому искатели открытий регенерации никогда их друг от друга не отделяют [43]. В соответствии с картой (рис. 4), на кромке тела находится светочувствительная сенсорная система трихоплакса, а в центральной зоне — 3D-матрица волокнистых клеток, которая формирует сигналы для всех остальных клеток. Что может произойти при разрыве этой связи? «Гордиев узел» можно только разрубить.

Глава Седьмая. Карибская история смелого и отважного трихоплакса

Длинные слова меня только расстраивают.
Винни-Пух

Какое путешествие без пиратов? Какой эксперимент без скальпеля? Кто из читателей не помнит знаменитой пиратской песни из романа Р.Л. Стивенсона «Остров сокровищ»? Каждый пират мечтает найти сундук, в котором богатство само преумножается (рис. 19).

Пятнадцать Трихоплаксов на Сундук

Рисунок 19. Пятнадцать Трихоплаксов на Сундук.

адаптировано автором с сайта Папик

Пираты знали, что биоминерализация приумножает количество кристаллов арагонита в теле трихоплакса. Для этого они наловили целый сундук трихоплаксов и украли у Винни-Пуха вторую карту (рис. 20), на которой указано местонахождение больших кристаллов арагонита в теле трихоплакса и зона их зарождения и приумножения.

Распределение железистых и кристаллических клеток

Рисунок 20. Распределение железистых (типы 1–3) и кристаллических клеток с большими кристаллами арагонита по зонам тела трихоплакса.

Кристаллические клетки с биосинтезированным кристаллом арагонита берут начало в зоне зарождения и перемещаются к краю по мере созревания. Эти клетки в сочетании с железистыми клетками второго типа создают светочувствительную структуру, которая согласно карте (рис. 4) связана с 3D-матрицей волокнистых клеток, расположенной в центральной зоне.

авторский коллаж на основе рисунка из работы [15], [43]

Из этой карты (рис. 20) следует, что кристаллы растут в теле трихоплакса как жемчуг в моллюсках. Пираты решили, что пока маленькие кристаллы арагонита подрастают, часть тела трихоплакса с большими кристаллами можно отрезать с помощью очень, ну очень острого меча. Но «Кто кует эти мечи? — Я кую! И упражняюсь в фехтовании, по три часа в день», — сказал Джек Воробей. Он отрезал от трихоплакса весь краевой валик — поясок шириной 20 мкм (рис. 21).

Связь светочувствительной системы и 3D-матрицы волокнистых клеток

Рисунок 21. Связь светочувствительной системы и 3D-матрицы волокнистых клеток.
Красный пунктир — линия разделения между ними.

авторский коллаж с использованием моделей клеток из работ [17–19]

Оказалось, что обе части тела, изолированные таким образом друг от друга, неспособны к регенерации и со временем погибают [20], [43]. Тогда Джек Воробей (ну или точнее, В. Шварц) отрубил краевой ободок по кругу у следующего животного и проткнул его центральную часть. В это отверстие он бросил кусочек отрубленного краевого валика трихоплакса [20]. О чудо! Животное ожило! С тех пор в среде смелых и отважных животных пошла слава о чудесном воскрешении трихоплакса и добрых пиратах, и стали они расселятся по теплым морям и океанам. На рис. 22 приведена современная карта мест обитания трихоплакса.

Современная карта мест обитания трихоплакса

Рисунок 22. Современная карта мест обитания трихоплакса.

Давний эксперимент, проведенный при изучении регенерации трихоплакса еще в прошлом веке Виктором Шварцем (1984) [20], [43], иллюстрирует фатальную неразделимость светочувствительной сенсорной системы (состоящей из кристаллических клеток и железистых клеток второго типа) с 3D-матрицей волокнистых клеток, которая взаимодействует со всеми клетками трихоплакса.

Я вижу — и так-то легко написать очень
Не так-то легко написать так легко
Очень хорошую строчку, и лучше
И лучше бы все так хорошую
Сначала начать, написать
Но легчено поставить
Поставить точку…

Винни-Пух

Итак, в соответствии с картой (рис. 4) и проведенным анализом фолиантов установлено, что трихоплакс имеет около 170 дорсальных светочувствительных сенсоров (на базе кристаллических клеток) и около 340 светочувствительных сенсоров к зеленому, красному поляризованному свету (на базе железистых клеток второго типа, которые функционируют с кристаллическими клетками и 3D-матрицей волокнистых клеток). Общее количество светочувствительных сенсоров — около 510 штук. Неудивительно, что у трихоплакса дорсальные светочувствительные сенсоры направлены вверх, а светочувствительные сенсоры железистых клеток второго типа — горизонтально.

Подобное расположение глаз встречается у морских животных. У крошечной медузы Tripedalia cystophora 24 глаза, собранные в четыре группы. Четыре из шести глаз являются простыми фотодатчиками, но в двух остальных есть фокусирующие линзы. Глаза с линзами всегда направлены вверх — они сканируют мангровые корни, дающие пищу и кров. У кальмара Heteropsis histioteuthis левый глаз смотрит вверх (к поверхности) и ищет добычу в свете солнечных лучей [44]; правым глазом кальмар наблюдает за глубиной — он «заточен» на поиски биолюминесцентного свечения жертв и хищников. Такая схема расположения глаз встречается на эволюционном пути развития некоторых бесчелюстных, рыб, земноводных и рептилий.

В этом месте искушенный читатель может сказать: «Возможно, у этого маленького трихоплакса и есть светочувствительная система (“глазки”), и возможно, он даже может что-то анализировать и принимать решение каким-то “протомозгом без нейронов”, но где доказательства? где опыт? где морфологические исследования?» Да, это вполне закономерные вопросы. Как говорил русский философ Лев Карсавин, «современные ученые не требуют чудес: они требуют экспериментов». Современные искатели открытий продолжают свои исследования трихоплакса, пополняя более чем вековую базу научных знаний о его строении и роли клеток разных типов. Они выбирают трихоплакса лидирующим модельным животным для познания эволюционных и биофизических процессов, которые лежат в основе развития многоклеточных животных и человека.

Выражаю благодарности:

  • член-корреспонденту РАН, д.м.н. Капцову Валерию Александровичу; Дейнего Виталию Николаевичу; сотрудникам ФГУП «ВНИИ гигиены транспорта» Роспотребнадзора за поддержку идеи и научное руководство;
  • организатору конкурса «Гениальные мысли», д.х.н., профессору МГУ им. М.В. Ломоносова Гудилину Е.А. за поддержку и идею опубликовать статью в журнале «Биомолекула»;
  • руководителю проекта «Трихоплакс для бионики» д.б.н. Кузнецову А.В. и сотрудникам Лаборатории биоразнообразия и функциональной геномики мирового океана ФИЦ «ИнБЮМ им. А.О. Ковалевского РАН» за возможность проведения исследований на сертифицированных животных.

Литература

  1. Гипоксия, негипоксическая гипоксия и иммунитет;
  2. Angelo Fortunato, Athena Aktipis. (2019). Social Feeding Behavior of Trichoplax adhaerens. Front. Ecol. Evol.. 7;
  3. Carolyn L. Smith, Thomas S. Reese, Tzipe Govezensky, Rafael A. Barrio. (2019). Coherent directed movement toward food modeled in Trichoplax, a ciliated animal lacking a nervous system. Proc Natl Acad Sci USA. 116, 8901-8908;
  4. Регенерация на кончиках пальцев;
  5. V. B. Pearse, O. Voigt. (2007). Field biology of placozoans (Trichoplax): distribution, diversity, biotic interactions. Integrative and Comparative Biology. 47, 677-692;
  6. Chai C., Kroo L., Aiello C. and Prakash M. (2018). Information processing in an animal lacking neurons or muscles: Phototaxis in Trichoplax adhaerens. Mol. Biol. Cell. 29, 43–44;
  7. Leonid L. Moroz, Daria Y. Romanova, Andrea B. Kohn. (2021). Neural versus alternative integrative systems: molecular insights into origins of neurotransmitters. Phil. Trans. R. Soc. B. 376, 20190762;
  8. Mansi Srivastava, Emina Begovic, Jarrod Chapman, Nicholas H. Putnam, Uffe Hellsten, et. al.. (2008). The Trichoplax genome and the nature of placozoans. Nature. 454, 955-960;
  9. Капцов В.А., Дейнего В.Н., Козырицкий Д.В. (2021). RGB-таксис Trichoplax (Placozoa) как новый метод гигиенических исследований. Медицина труда и экология человека. 1, 6–22;
  10. Капцов В.А., Дейнего В.Н., Козырицкий Д.В. (2021). Селективная поведенческая реакция TRICHOPLAX (Placozoa) на RGB- световые стимулы. Актуальные вопросы биологической физики и химии. 6, 400–408;
  11. W. A. H. Rushton. (1972). Review Lecture. Pigments and signals in colour vision. The Journal of Physiology. 220, 1-31;
  12. Tatiana D. Mayorova. (2021). Differentiation of Crystal Cells, Gravity-Sensing Cells in the Placozoan Trichoplax adhaerens. JMSE. 9, 1229;
  13. Tatiana D. Mayorova, Katherine Hammar, Jae H. Jung, Maria A. Aronova, Guofeng Zhang, et. al.. (2021). Placozoan fiber cells: mediators of innate immunity and participants in wound healing. Sci Rep. 11;
  14. Leonid L. Moroz, Daria Y. Romanova. (2021). Selective Advantages of Synapses in Evolution. Front. Cell Dev. Biol.. 9;
  15. Tatiana D. Mayorova, Katherine Hammar, Christine A. Winters, Thomas S. Reese, Carolyn L. Smith. (2019). The ventral epithelium of Trichoplax adhaerens deploys in distinct patterns cells that secrete digestive enzymes, mucus or diverse neuropeptides. Biology Open;
  16. Michael Eitel, Hans-Jürgen Osigus, Rob DeSalle, Bernd Schierwater. (2013). Global Diversity of the Placozoa. PLoS ONE. 8, e57131;
  17. Wolfe J., Kluender K., Levi D., Bartoshuk L., Herz R., Klatzy R. et al. Sensation and Perception. Mass: Sinauer, 2014. — 548 p.;
  18. Loretta Guidi, Michael Eitel, Erica Cesarini, Bernd Schierwater, Maria Balsamo. (2011). Ultrastructural analyses support different morphological lineages in the phylum placozoa Grell, 1971. J. Morphol.. 272, 371-378;
  19. Katja Buchholz, August Ruthmann. (1995). The Mesenchyme-Like Layer of the Fiber Cells of Trichoplax adhaerens (Placozoa), a Syncytium. Zeitschrift für Naturforschung C. 50, 282-285;
  20. Viktor Schwartz. (1984). Das radialpolare Differenzierungsmuster bei Trichoplax adhaerens F. E. Schulze (Placozoa) / The Radial Polar Pattern of Differentiation in Trichoplax adhaerens F. E. Schulze (Placozoa). Zeitschrift für Naturforschung C. 39, 818-832;
  21. Underwood, E. (2020). The Search for the World’s Simplest Animal. The Atlantic;
  22. Carolyn L. Smith, Frédérique Varoqueaux, Maike Kittelmann, Rita N. Azzam, Benjamin Cooper, et. al.. (2014). Novel Cell Types, Neurosecretory Cells, and Body Plan of the Early-Diverging Metazoan Trichoplax adhaerens. Current Biology. 24, 1565-1572;
  23. D. Y. Romanova. (2019). Cell types diversity of H4 haplotype Placozoa sp.. mbj. 4, 81-90;
  24. Tatiana D. Mayorova, Carolyn L. Smith, Katherine Hammar, Christine A. Winters, Natalia B. Pivovarova, et. al.. (2018). Cells containing aragonite crystals mediate responses to gravity in Trichoplax adhaerens (Placozoa), an animal lacking neurons and synapses. PLoS ONE. 13, e0190905;
  25. Daria Y. Romanova, Frédérique Varoqueaux, Jean Daraspe, Mikhail A. Nikitin, Michael Eitel, et. al.. (2021). Hidden cell diversity in Placozoa: ultrastructural insights from Hoilungia hongkongensis. Cell Tissue Res. 385, 623-637;
  26. Daniel I. Speiser, Douglas J. Eernisse, Sönke Johnsen. (2011). A Chiton Uses Aragonite Lenses to Form Images. Current Biology. 21, 665-670;
  27. Чачина Н.А., Кирток А.Н., Фролова M.C., Векшин Н.Л. (2013). Mитохондрии—Силовые электро-станции нейронных сетей. Нейроинформатика. Сборник статей. Ч.1. 219–229;
  28. N.B. Sereznikova, Lomonosov Moscow State University, Moscow, L.S. Pogodina, A.V. Tvorogova, P.P. Zak, et. al.. (2018). STUDY OF THE MITOCHONDRIAL ACTIVITY OF THE RETINAL PIGMENT EPITHELIUM CELLS AT LOW-DOSE LED IRRADIATION. CEM. 28, 28-33;
  29. Козырицкий Д.В. Митохондриальный датчик света морского животного Тrichoplax Н2(Placozoa) сборник XV Всероссийской научной конференции молодых ученых «Наука. Технологии. Инновации» (НТИ-2021);
  30. János Györi, Andrea B. Kohn, Daria Y. Romanova, Leonid L. Moroz. (2021). ATP signaling in the integrative neural center of Aplysia californica. Sci Rep. 11;
  31. Вторая жизнь АТФ: от главной батарейки до нейромедиатора;
  32. Andreas Heyland, Roger Croll, Sophie Goodall, Jeff Kranyak, Russell Wyeth. (2014). Trichoplax adhaerens, an Enigmatic Basal Metazoan with Potential. Methods in Molecular Biology. 45-61;
  33. Разные глаза — разные возможности;
  34. Особенности механизмов зрения птиц;
  35. Пазл магнитного компаса птиц;
  36. Капцов В.А., Дейнего В.Н., Козырицкий Д.В. (2021). ОПСИНЫ Trichoplax sp. Н2 (PLACOZOA) – ДЛЯ ТРАНСПОРТНОЙ ГИГИЕНЫ. Медицина труда и экология человека. 4, 68–91;
  37. Зрительный родопсин — рецептор, реагирующий на свет;
  38. Аллостерические регуляторы GPCR: ключи от всех замков;
  39. Нобелевская премия по химии (2012): за рецепторы наших первого, третьего и четвертого чувств;
  40. Откуда пошло зрение;
  41. Примитив не приговор, или Physarum polycephalum разумный;
  42. Умная слизь в XXI веке: кто такие миксомицеты, зачем и для чего их изучать?;
  43. Серавин Л.Н., Гудков А.В. Trichoplax adhaerens (тип Placozoa) — одно из самых примитивных многоклеточных животных. СПб: «ТЕССА», 2005. — 69 с.;
  44. Чернышев Д. (2016). С глазу на глаз. LiveJournal..

Комментарии