Конкурс «Био/Мол/Текст»-2022/2023

Эта работа заняла первое место в номинации «Нейробиология» конкурса «Био/Мол/Текст»-2022/2023.

Партнер номинации — компания «Сесана».

---

«Книжный» спонсор конкурса — «Альпина нон-фикшн»

Так уж вышло, что человеческий мозг вовлечен в регуляцию происходящих в организме эндокринных процессов. Именно в нейронах головного мозга, а точнее в его участке — гипоталамусе (в его нейросекреторных клетках), происходит синтез нейрогормонов. Из тела нейрона такие гормоны бегут по аксону к нервным окончаниям, после чего попадают в кровоток. Нейрогормоны есть у моллюсков, членистоногих и других животных, включая млекопитающих. Кто-то ведь должен следить за порядком в таких сложных системах — живых организмах [1].

Нейрогормоны можно разделить на два типа. Первый включает в себя такие вещества, как дофамин и соматотропин. Они бегут прямиком к гипофизу и передают сигнал его нейронам. Лишь небольшая их часть попадает в кровоток, и поэтому их влияние на организм не так велико. Ко второму типу относятся гормоны, которым мы уделим больше внимания, — окситоцин и вазопрессин. Они попадают в сосуды также через гипофиз и спешат к своим мишеням, например, яичникам, матке, молочным железам.

В эмоциональных всплесках и бурных чувствах каждого из нас задействованы гормоны. Витаешь в облаках — это эндорфины создали тебе крылья; вновь и вновь касаешься возлюбленного — окситоцин постарался.

Но есть процесс, подконтрольный нейрогормонам, который длится практически всю жизнь и включает в себя несколько этапов. Конечно, речь о материнстве. Только представьте, сперва женский организм готовится к репродуктивному возрасту (и начинает это делать еще в утробе!), потом происходит зачатие и многомесячное вынашивание ребенка, его рождение, наступает время заботы о нем. Все вместе занимает далеко не два-три года. Поэтому вполне закономерно ожидать, что мозг, наш пластичный и удивительный мозг, не останется в этом деле безучастным. И так оно и есть! Интереснее всего здесь то, что мозг не только помогает самке зачать, выносить, родить и обеспечить малышу безопасные рост и развитие, но и меняется сам. Медленно, день за днем, в его структурах происходят перемены.

Репродуктивный возраст: бесконечное ожидание

У большинства млекопитающих выработка гормонов подчинена определенным циркадным ритмам . А у менструального цикла есть свой определенный ритм, повторяющийся месяц за месяцем и год за годом.

На «Биомолекуле» есть несколько статей, рассказывающих о циркадных ритмах: «Тик-так по-шведски. Нобелевская премия о циркадных ритмах» [2], «Найдена связь между обменом веществ и циркадным ритмом» [3] и «Снова о циркадных ритмах» [4].

Классические подходы к сбору нейробиологических данных не подразумевают длительные наблюдения с фокусировкой внимания на повторяющихся биохимических событиях. Обычно исследователи фиксируют наблюдения малым числом повторов (от одного до трех) у одного человека, что не позволяет оценить реальное воздействие эндогенных нейрогормонов на мозг. Поэтому большинство данных по «нейробиологии материнства» — это зафиксированные при помощи снимков результаты активности мозга в определенный момент. Однако стоит подойти к вопросу со стороны эндокринологии, как появляется свобода для исследований активности гормонов и их влияния на мозг. Благодаря этому подчиняющийся гормональным «волнам» менструальный цикл является одним из самых изученных процессов, касающихся материнства.

Менструальный цикл состоит из нескольких этапов, каждому из которых соответствуют свои уровни гормонов в крови. Чаще всего их называют — фолликулярной (менструация, подготовка к овуляции) и лютеиновой фазами (вероятное зачатие и подготовка к «закреплению» эмбриона в матке). В ходе цикла сперва снижается концентрация эстрогена и прогестерона, что служит сигналом для выработки гонадотропин-рилизинг-гормона (ГнРГ) в гипоталамусе. Затем ГнРГ следует до гипофиза и там стимулирует синтез лютеинизирующего и фолликулостимулирующего гормонов. Им предстоит путь до яичников, где будет запущен синтез эстрогена и прогестерона. Концентрация последних сперва повысится, а потом пойдет на убыль, и все повторится вновь (рис. 1) [1]. Все перечисленные гормоны необходимы для поддержки функционирования гипоталамо-гипофизарно-яичниково-маточной оси.

Мы уже выяснили, что мозг активно участвует в регуляции менструального цикла путем выработки нейрогормонов. Подобные гормональные «качели» влияют на мозг, что удобно фиксировать, наблюдая за сменой активности разных его областей или переменами в поведении особи. В ходе экспериментов на самках грызунов удалось выяснить, что объем гиппокампа меняется в ответ на изменения уровней эстрогена и прогестерона. В исследованиях с участием людей подтверждено, что гиппокамп достоверно увеличивается в поздней фолликулярной фазе по сравнению с ранней фолликулярной фазой, то есть в период овуляции. Кроме того, исследователи наблюдали более высокую функциональную связь между гиппокампом и двусторонней верхней теменной долей в поздней фолликулярной фазе [5]. Одна из самых важных функций гиппокампа связана с переводом кратковременной памяти в долговременную, с запоминанием. Влияет ли это на умственные способности — вопрос открытый. Что также интересно — известно, что эстрадиол стимулирует активность дофамина. Опосредованно становится ясно, что в конечном итоге уровень эстрадиола влияет на функцию памяти, ведь достоверное увеличение гиппокампа фиксируется именно в период резкого скачка концентрации эстрадиола. [6]

Гормональные перемены в течение цикла сказываются на активности и других участков головного мозга, например орбитофронтальной коры, которая задействована в принятии решений [7]. В результате измениться могут способности к эмпатии и коммуникации. Гормональные «качели» во время цикла — процесс крайне чувствительный. Многие ощущают его на себе без стороннего вмешательства (речь о ПМС), а что уж говорить о том, как на поведение и самочувствие женщины может повлиять прием гормональных препаратов. Концентрации принимаемых гормонов могут иметь тут огромное значение. Женщины ведут себя мягче и терпимее к ближним, если количество гормонов в их организме близко к норме определенной фазы цикла. Нормой в данном случае мы считаем ту концентрацию гормонов, при которой в организме все будет происходить согласно биологическому «плану», и женщина не будет жаловаться на здоровье. Подтверждено, что при приеме гормональных контрацептивов (и, соответственно, изменении количества и соотношения половых гормонов), поведение женщины чаще отклоняется от просоциального (нормального) [8].

Базисная стрессовая реакция «бей или беги» тоже будет разниться в зависимости от фазы все того же цикла. Так, во время лютеиновой фазы (когда повышены уровни эстрадиола и прогестерона) в кровь выбрасывается больше глюкокортикостероидов (к ним относится кортизол — самый известный гормон стресса) [9]. Зарождение жизни и последующее зачатие являются стрессом для организма. Стрессом, к которому следует быть готовым.

Исследования с использованием МРТ и поведенческих тестов позволяют многое понять в поведении женщин. Например, прекрасная половина человечества действительно регулярно находится в подверженном стрессу состоянии. Женщины с высоким уровнем эстрадиола демонстрируют меньшую деактивацию лимбических областей во время стресса по сравнению с женщинами с низким уровнем эстрадиола [10]. Они легче и быстрее реагируют на смену обстановки, лучше защищены от атак микробов, ведь для вероятной новой жизни нужны максимально хорошие условия. Нормальный уровень гормонов (и для каждой фазы цикла он свой) помогает женщинам выходить из непростых жизненных ситуаций с высоко поднятой головой. Буквально. Особенно в период перед овуляцией и вероятным зачатием в середине лютеиновой фазы — здесь наблюдаются пики синтеза эстрогенов. Предположительно, лобно-теменной контроль и дорсальные сети внимания будут наиболее чувствительны к гормональным колебаниям в течение цикла [11]. Возможно, это одно из объяснений, почему женщинам легче отлично выполнять сразу несколько дел, в отличие от мужчин, зачастую концентрирующихся на одной конкретной задаче.

И немного о наболевшем. Латеральная орбитофронтальная кора, которая участвует в принятии решений, у женщин в лютеиновой фазе менструального цикла (организм вовсю ожидает наступления беременности) активируется при взгляде на высококалорийное блюдо (рис. 2). Кажется, наш мозг хочет сказать — тебе скоро понадобится много сил, детка, скушай еще пирожок! А вот в фолликулярной фазе активность этой части головного мозга, наоборот, взаимосвязана с реакцией на блюда с низкокалорийной пищей [12]. Вот уж точно гормональная диета, а главное — естественная.

Определенно, исследования показывают, как велика роль половых стероидных гормонов в регуляции структуры и функции мозга, особенно в областях, богатых рецепторами эстрогена, таких как префронтальная кора и гиппокамп [13]. Масштаб этого влияния трудно недооценить, ведь репродуктивный возраст — весьма длительный период в жизни женщины, чаще всего занимающий бóльшую ее часть. На этом фоне период беременности с последующими родами выглядят куда менее впечатляюще, но как бы не так...

Зарождение жизни и нейрогормональный переполох

Итак, зачатие произошло. Что же дальше? Чтобы беременность развивалась и закончилась благополучно, в головном мозге происходит ряд адаптационных изменений. В основном все они связаны с гормонами беременности, которые обеспечивают поступление ребенку питательных веществ, защиту плода от гормонов стресса и воспалительных медиаторов из крови матери, а также отвечают за родоразрешение.

Интересные подробности о том, как развивается эмбрион в теле женщины, можно найти в статье «Эмбриональное манипулирование» [14].

Но не только гормоны отвечают за изменения в мозге. Есть еще иммунная система и меняющийся режим, под который женщине и ее нервной системе приходится подстраиваться (рис. 3).

Гормональные изменения

Значительные перемены коснутся концентраций таких гормонов, как прогестерон, эстроген, кортизол, окситоцин, тестостерон и дофамин.

Уровни прогестерона и эстрогена помогают женскому организму подготовиться к родам и поддерживают развитие растущего внутри плода. Концентрации этих гормонов экспоненциально растут в течение беременности и резко снижаются после родоразрешения (рис. 4) [15].

Уровень кортизола постепенно увеличивается, достигая пика во время родов, а после них приходит в норму в течение всего трех дней. Этот гормон играет значительную роль в обеспечении нормального развития органов плода, а также участвует в активации путей, связанных с родами.

Уровень окситоцина также растет по мере приближения родов, активно вырабатывается во время последних и продолжает синтезироваться в значительных количествах при грудном вскармливании, и даже без него, формируя привязанность матери к ребенку.

Не так сильно, как в случае с предыдущими гормонами, вырастает уровень тестостерона и приходит в норму после родов [16].

Другой интересный пример подготовки мозга к родам — это изменения в ингибиторно-опиоидных механизмах, которые способствуют накоплению нейрогипофизарных запасов окситоцина. Опиоидные пептиды, например эндорфины, взаимодействуют с опиоидными рецепторами. Как правило, эти механизмы необходимы для выстраивания реакции на болевые ощущения и формирования соответствующего эмоционального настроя. Аллопрегнанолон, нейроактивный метаболит прогестерона, сдерживает окситоциновые нейроны [17]. Они регулируют «расход» окситоцина. Большой запас окситоцина, контролирующего схватки , нужен для благополучного завершения беременности — родов.

Подробнее об окситоцине и всех его функциях читайте в статье «Сама неоднозначность: гормон окситоцин» [18].

Но есть и более тонкие «настройки». Перемены в том числе происходят в центральных механизмах контроля аппетита, например, за счет возникновения резистентности рецепторов к лептину [13]. Этот пептид регулирует образование и накопление жира в организме. Тут мы снова возвращаемся к желанию мозга нас накормить, ведь такое изменение способствует увеличению количества употребляемой пищи и обеспечивает дополнительный запас энергии для женщины, который откладывается в виде жира [19]. Однако переживать на этот счет не стоит, это особый жир, он пойдет в ход во время лактации.

Так а что с мозгом-то? Трудности с исследованием процессов на беременных женщинах ставят палки в колеса тем, кто хочет пролить свет на ситуацию. По большей части приходится довольствоваться экспериментами на животных и данными о воздействии гормонов на мозг у небеременных. Вне контекста беременности изменения фиксируются, давайте ознакомимся с некоторыми:

• растущие уровни половых стероидов в период полового созревания вызывают изменения в объемах серого и белого веществ головного мозга [20];
• колебания уровня эстрогена в течение менструального цикла воздействуют на активность некоторых областей мозга, например дорсо-латеральной префронтальной коры [21]. Так как эта часть мозга отвечает за планирование, то можно предположить, что женский мозг в течение цикла регулярно находится на низком старте в ожидании беременности;
• эндогенные гормоны (тестостерон, прогестерон, эстрадиол) модулируют нейронные сети, играющие роль в регуляции эмоций, — в миндалевидном теле, медиальной префронтальной и орбитофронтальной коре [22]. Вероятно, это может объяснять пресловутую женскую эмоциональность, вызванную беспрерывной гормональной игрой цикла.

Иммунные изменения

Иммунная система вовсю примеряет организм ребенка к матери. Известно, что во время беременности повышается уровень провоспалительных цитокинов в крови. А они в свою очередь опосредованно влияют на активность таких нейромедиаторов, как дофамин, серотонин и глутамат [23].

Например, цитокины активируют кинуреиновый путь распада триптофана, который истощает запасы этой аминокислоты, участвующей в синтезе серотонина [24]. Помимо этого, кинуреиновый путь способствует синтезу метаболитов, оказывающих влияние на регуляцию активности дофамина и глутамата. В результате затронутыми оказываются различные нейронные сети, включая базальные ганглии и переднюю поясную кору, что приводит к изменениям в двигательной активности, к чрезмерной тревоге и возбуждению [25]. Тут важно помнить, что все это — лишь побочные эффекты, а цель у организма совсем другая. Вынашивая ребенка, он приводит себя в тонус, чтобы в случае чего защитить новую жизнь от инфекций.

Изменения в длительности, частоте и качестве сна

Подтверждено, что структурные и функциональные изменения в головном мозге могут быть объяснены недостатком сна у матерей. Сперва он может быть вызван трудностями в вынашивании малыша, особенно на поздних сроках беременности, и связанной с этим тревогой. А после, даже если малыш ведет себя спокойно, в первые месяцы жизни он нуждается в ночных кормлениях, которые так или иначе приводят к нарушению привычного режима.

Сокращение продолжительности и качества сна влияет на объем серого вещества и функциональные связи в состоянии покоя [26]. Даже одна бессонная ночь может привести к повышению активности миндалевидного тела в ответ на изображения с негативным эмоциональным окрасом [27]. Закономерно будет наблюдать также снижение концентрации и когнитивных способностей в целом.

И вот долгожданный день настал, и ребенок оказался на руках у матери. Организму предстоит много работы по экспресс-возвращению в добеременное состояние. Впрочем, наступил период материнства, нейрогормональные приключения возвращаются к стадии «менструальные качели» плюс уже рожденный ребенок, которого еще следует выкормить и вырастить.

Материнство — кругом голова

Сразу после рождения ребенка женщина становится матерью. И тут происходит настоящий бедлам. Весь организм работает сверхурочно. Требуется срочная перестройка многих процессов. Запускаются нейронные цепи, которые организуют особенности материнского поведения. Снова главными героями выступают эстроген, прогестерон, лактоген, а одной из сцен, где разворачиваются активные действия, становится медиальная преоптическая область [28]. Именно с ней связаны функции родительской заботы у особей как женского, так и мужского пола.

Даже в самой миролюбивой женщине после родов просыпается настоящая тигрица, стоит зайти речи о безопасности ее детеныша. Из-за повышенного выделения окситоцина и снижения активности серотониновых нейронов растет агрессивность (в хорошем смысле). Кроме того, часть когнитивных функций начинает снижаться еще во время беременности, что с приходом материнства продолжает усугубляться (рис. 5). Одной из основных задач мозга матери становится сохранение жизни ее детеныша. Некоторые перемены могут показаться негативными, но это не так. У всех изменений одна цель — повысить шансы ребенка на выживание. Например, повышение материнской тревожности помогает обеспечить малышу безопасность.

Когда мама слышит плач своего малыша, на МРТ фиксируется активность правой лобно-инсулярной коры. При этом на плач чужого ребенка такой реакции не возникает [29]. Известно, что эта часть мозга связана с построением межличностных отношений, эмоциями и восприятием. Матери знают, насколько неприятно слышать плач своего малыша, это стрессовая ситуация, которая требует разрешения, желательно быстрого. По-видимому, именно в этой части головного мозга закрепляется самая базовая реакция матери, которая обеспечивает безопасность младенца — стоит ему только пискнуть, как материнские руки тут как тут. Другой значимой в материнстве частью мозга, как вы уже догадались, является миндалевидное тело. Ученые даже предположили, что сниженная активность матери в воспитании и уходе за ребенком связана со сниженной функцией этой части мозга [30]. Возможно, редкие случаи незаинтересованности матери в уходе за малышом связаны с гипофункцией миндалевидного тела в период материнства.

Способность матери сопереживать — одна из основополагающих для здорового психического воспитания детей. Подтверждено, что женщины с ребенком, как правило, проявляют больше способностей к эмпатии и острее чувствуют боль другого человека. Это можно понять, наблюдая повышенную двухстороннюю активацию передних островковых долей [31]. Возможно, негативной стороной такой активности может стать излишняя чувствительность и склонность к депрессии — нередкому явлению в послеродовой период.

Долгое путешествие в мир родительства

Некоторые изменения в структурах и активности отдельных частей мозга довольно быстро возвращаются к состоянию «до», другим понадобится больше времени, а часть из них останется навсегда измененной. Так, уменьшение объемов головного мозга у беременных с одновременным увеличением желудочков уже через полгода после родов нивелируется. А гипофиз, в клетках которого синтезируется часть нейропептидов, участвующих в поддержании беременности, увеличивается по мере протекания беременности и возвращается к нормальному размеру вскоре после родов [32].

А вот изменения в объеме серого вещества, которые происходят у женщин во время беременности, наблюдаются даже через шесть лет после родов [33]. Возможно, это связано с тем, что шестилетний ребенок все еще требует довольно большого количества материнского участия. Есть данные даже о том, что здесь возврат к прежним характеристикам не завершается и спустя десять лет [34]. Видимо, ученым придется повторить измерения, когда потомству будет лет так двадцать пять. Возможно, объем серого вещества начнет возвращаться к тому, каким он был задолго до путешествия под названием материнство. Или же нет, ведь к тому времени женщина может стать бабушкой, а они, как мы все знаем, в стороне от заботы о детях в семье (даже если не своих) не остаются.

Заключение

На этом рассказ о мозге и материнстве подошел к концу. Мы выяснили, что ключевыми регуляторами процессов, связанных с подготовкой, ожиданием и появлением в семье ребенка, являются гормоны, а часть из них синтезируется в мозге. Фокус некоторых областей мозга смещается на обеспечение безопасности ребенка, что закономерно. Стоит запомнить, что большинство изменений в активности разных частей мозга вскоре возвращается в состояние до беременности и родов, и лишь некоторые перемены остаются с женщинами на годы вперед, например, в объеме серого вещества. И речь здесь не о снижении когнитивных способностей или излишней эмпатии и эмоциональности. Нет, они говорят лишь о том, что отныне материнский мозг должен обеспечить сохранение жизни другому организму, а значит, у него появляется новая, чрезвычайно важная, полная забот и радостей, задача.

Также доказано, что отцовский мозг явно ощущает на себе перемены в семейной жизни, а степень изменений в структурах и функциональной активности напрямую связаны с уровнем вовлеченности родителя в уход за малышом.

Таким образом, родительство — это бесконечное приключение, особенно для нашего мозга, во всех смыслах.

Литература

1. Tolu Oyelowo. (2007). Menstrual Cycle. Mosby's Guide to Women's Health. 11-15;
2. Тик-так по-шведски. Нобелевская премия за циркадные ритмы;
3. Найдена связь между обменом веществ и циркадным ритмом;
4. Снова о циркадных ритмах;
5. Nina Lisofsky, Johan Mårtensson, Anne Eckert, Ulman Lindenberger, Jürgen Gallinat, Simone Kühn. (2015). Hippocampal volume and functional connectivity changes during the female menstrual cycle. NeuroImage. 118, 154-162;
6. E. Jacobs, M. D'Esposito. (2011). Estrogen Shapes Dopamine-Dependent Cognitive Processes: Implications for Women's Health. Journal of Neuroscience. 31, 5286-5293;
7. Stephanie N. Steinberg, Neami B. Tedla, Erin Hecht, Diana L. Robins, Tricia Z. King. (2022). White matter pathways associated with empathy in females: A DTI investigation. Brain and Cognition. 162, 105902;
8. Carolin A. Lewis, Ann-Christin S. Kimmig, Rachel G. Zsido, Alexander Jank, Birgit Derntl, Julia Sacher. (2019). Effects of Hormonal Contraceptives on Mood: A Focus on Emotion Recognition and Reactivity, Reward Processing, and Stress Response. Curr Psychiatry Rep. 21;
9. Valerie L. Jentsch, Lisa Pötzl, Oliver T. Wolf, Christian J. Merz. (2022). Hormonal contraceptive usage influences stress hormone effects on cognition and emotion. Frontiers in Neuroendocrinology. 67, 101012;
10. Kimberly Albert, Jens Pruessner, Paul Newhouse. (2015). Estradiol levels modulate brain activity and negative responses to psychosocial stress across the menstrual cycle. Psychoneuroendocrinology. 59, 14-24;
11. Laura Pritschet, Tyler Santander, Caitlin M. Taylor, Evan Layher, Shuying Yu, et. al.. (2020). Functional reorganization of brain networks across the human menstrual cycle. NeuroImage. 220, 117091;
12. D. A. Van Vugt. (2010). Brain imaging studies of appetite in the context of obesity and the menstrual cycle. Human Reproduction Update. 16, 276-292;
13. Paula J. Brunton, John A. Russell. (2008). The expectant brain: adapting for motherhood. Nat Rev Neurosci. 9, 11-25;
14. Манипулирование. II. Эмбриональное манипулирование;
15. Navneet Magon, Pratap Kumar. (2012). Hormones in pregnancy. Niger Med J. 53, 179;
16. Laura A. Thompson, Wenda R. Trevathan. (2008). Cortisol reactivity, maternal sensitivity, and learning in 3-month-old infants. Infant Behavior and Development. 31, 92-106;
17. Alison J. Douglas, John A. Russell. (2001). Chapter 5 Endogenous opioid regulation of oxytocin and ACTH secretion during pregnancy and parturition. Progress in Brain Research. 67-82;
18. Сама неоднозначность: гормон окситоцин;
19. Laura Pritschet, Tyler Santander, Caitlin M. Taylor, Evan Layher, Shuying Yu, et. al.. (2020). Functional reorganization of brain networks across the human menstrual cycle. NeuroImage. 220, 117091;
20. J.S. Peper, H.E. Hulshoff Pol, E.A. Crone, J. van Honk. (2011). Sex steroids and brain structure in pubertal boys and girls: a mini-review of neuroimaging studies. Neuroscience. 191, 28-37;
21. Zenab Amin, C. Neill Epperson, R. Todd Constable, Turhan Canli. (2006). Effects of estrogen variation on neural correlates of emotional response inhibition. NeuroImage. 32, 457-464;
22. G.A. van Wingen, L. Ossewaarde, T. Bäckström, E.J. Hermans, G. Fernández. (2011). Gonadal hormone regulation of the emotion circuitry in humans. Neuroscience. 191, 38-45;
23. Emma Bränn, Fotios Papadopoulos, Emma Fransson, Richard White, Åsa Edvinsson, et. al.. (2017). Inflammatory markers in late pregnancy in association with postpartum depression—A nested case-control study. Psychoneuroendocrinology. 79, 146-159;
24. Серотониновые сети;
25. Andrew H. Miller, Ebrahim Haroon, Charles L. Raison, Jennifer C. Felger. (2013). CYTOKINE TARGETS IN THE BRAIN: IMPACT ON NEUROTRANSMITTERS AND NEUROCIRCUITS. Depress Anxiety. 30, 297-306;
26. Adam J. Krause, Eti Ben Simon, Bryce A. Mander, Stephanie M. Greer, Jared M. Saletin, et. al.. (2017). The sleep-deprived human brain. Nat Rev Neurosci. 18, 404-418;
27. Andrea N. Goldstein, Matthew P. Walker. (2014). The Role of Sleep in Emotional Brain Function. Annu. Rev. Clin. Psychol.. 10, 679-708;
28. Paula J. Brunton, John A. Russell. (2008). The expectant brain: adapting for motherhood. Nat Rev Neurosci. 9, 11-25;
29. A. E. Hipwell, C. Guo, M. L. Phillips, J. E. Swain, E. L. Moses-Kolko. (2015). Right Frontoinsular Cortex and Subcortical Activity to Infant Cry Is Associated with Maternal Mental State Talk. Journal of Neuroscience. 35, 12725-12732;
30. Jennifer Barrett, Kathleen E. Wonch, Andrea Gonzalez, Nida Ali, Meir Steiner, et. al.. (2012). Maternal affect and quality of parenting experiences are related to amygdala response to infant faces. Social Neuroscience. 7, 252-268;
31. Irene Sophia Plank, Catherine Hindi Attar, Stefanie L. Kunas, Isabel Dziobek, Felix Bermpohl. (2021). Increased activation in the bilateral anterior insulae in response to others in pain in mothers compared to non-mothers. Sci Rep. 11;
32. Emilia F Cárdenas, Autumn Kujawa, Kathryn L Humphreys. (2020). Neurobiological changes during the peripartum period: implications for health and behavior. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15, 1097-1110;
33. Magdalena Martínez-García, María Paternina-Die, Erika Barba-Müller, Daniel Martín de Blas, Laura Beumala, et. al.. (2021). Do Pregnancy-Induced Brain Changes Reverse? The Brain of a Mother Six Years after Parturition. Brain Sciences. 11, 168;
34. Jurate Aleknaviciute, Tavia E. Evans, Elif Aribas, Merel W. de Vries, Eric A. P. Steegers, et. al.. (2022). Long-term association of pregnancy and maternal brain structure: the Rotterdam Study. Eur J Epidemiol. 37, 271-281;
35. Magdalena Martínez-García, María Paternina-Die, Sofia I Cardenas, Oscar Vilarroya, Manuel Desco, et. al.. (2022). First-time fathers show longitudinal gray matter cortical volume reductions: evidence from two international samples. Cerebral Cortex;
36. Françoise Diaz-Rojas, Michiko Matsunaga, Yukari Tanaka, Takefumi Kikusui, Kazutaka Mogi, et. al.. (2021). Development of the paternal brain in expectant fathers during early pregnancy. NeuroImage. 225, 117527;
37. Paula Duarte-Guterman, Benedetta Leuner, Liisa A.M. Galea. (2019). The long and short term effects of motherhood on the brain. Frontiers in Neuroendocrinology. 53, 100740;
38. Anna Ziomkiewicz, Szymon Wichary, Grazyna Jasienska. (2019). Cognitive costs of reproduction: life‐history trade‐offs explain cognitive decline during pregnancy in women. Biol Rev. 94, 1105-1115.